В 1919 году Рут предприняла важный шаг, записавшись на некие курсы в Новой школе социальных исследований в Нью-Йорке. Поощряемая своими учителями, она продолжила обучение у известного антрополога Франца Боаса в Колумбийском университете, где в 1923 году получила степень доктора философии за диссертацию под названием «Концепция духа покровительства в Северной Америке». Она оставалась в Колумбийском университете в качестве помощника Боаса и преемника, на которого пал выбор, и там же через некоторое время стала профессором антропологии.
В 1922 году во время работы помощником Боаса и преподавателем в Барнард-Колледже Рут познакомилась с младшим научным сотрудником по имени Маргарет Мид. Они стали близкими друзьями, и к 1925 году у них уже сложились любовные отношения (даже несмотря на то что в 1923 году Мид вышла замуж). Эти взаимоотношения носили характер физической и эмоциональной близости, а также интеллектуального содружества и были настолько глубоки, что две женщины постепенно стали признавать, что затрудняются определить — кому принадлежит тот или иной замысел. Эти взаимоотношения также сказались и на характере их работы. Биограф Маргарет Каффри пишет: «Бенедикт считала, что изучение нетипичных явлений соответствует складу ее характера: с самого детства она ощущала себя чужой в американском обществе». Теперь и перед Бенедикт, и перед Мид новая психология ставила вопросы относительно их любви — была ли это болезнь, просто неврастения, или это была аномалия, заслуживали ли они изгнания из общества? Такие вопросы возникали и в целом, и в связи с их чувствами друг к другу, и в 1926 году, когда Мид и Бенедикт вместе работали в Барнарде и Мид писала работу «Совершеннолетие в Самоа», они приступили к изучению отклонений и в конце концов предприняли осторожную попытку изменить подход к человеку с отклонениями от полного неприятия до положительного восприятия. Чтобы облегчить свою задачу, они ввели понятие положительного и отрицательного отклонения: женщины, которым нравятся женщины, подпадают под понятие положительного, если они принимают свою любовь как нормальную альтернативу общественным условностям; отрицательным отклонение считается лишь тогда, когда такие женщины замыкаются в гомофобии своего общества и вследствие этого ненавидят себя. Человек с отклонениями, утверждала Бенедикт, это «не какой-то вид, требующий определения и описания на основе общепринятой психологии аномалии». Напротив, человек с отклонениями — это всего лишь «вид, к которому общество, где он рожден, не испытывает интереса».
Хотя со временем физические отношения Бенедикт и Мид утратили свою остроту, их интеллектуальный союз оставался неизменным до самой смерти Бенедикт. У Мид были другие возлюбленные, как мужчины, так и женщины, а также двое других мужей. В 1931 году Бенедикт влюбилась в Натали Реймонд и прожила с ней следующие восемь лет. Каффри объясняет это так: «Для Рут Бенедикт ее взаимоотношения с Маргарет Мид были откровением. Очевидно, они затронули столь глубинные струны ее души, что с того момента эта женщина стала любить женщин». Рут официально рассталась со своим мужем в 1931 году.
Одним из устремлений Бенедикт как женщины женолюбивой была попытка изменить отношение общества к гомосексуальности. В частности, она приняла постулат психологии и психиатрии, определяющий гомосексуальность как болезнь. В этих целях она опубликовала в 1934 году статью под заголовком «Антропология и аномалия» в «Журнале общей психологии». Она начала с того, что подставила под сомнение идею «нормального» и «аномального» как абсолютные категории и показала, что «всякий раз, когда в каком бы то ни было обществе гомосексуальности было отведено достойное место, люди, которые не могут любить иначе, играли соответственно те достойные роли, которое общество отводило им». В качестве примера она приводила культуру Древней Греции, а также те общества коренных американцев, для которых трансвестизм (berdache) — явление заурядное. Более того, она утверждала, что равным образом определенные ценности, считающиеся в нашем обществе аномальными, не выходят за рамки привычного в других обществах, где считается идеальным определенное поведение, которое у нас является предосудительным. В качестве примера она привела народ добу из Новой Гвинеи, для которых люди «жизнерадостного, добродушного нрава, трудолюбивые и готовые оказать помощь» полагаются людьми «глупыми, недалекими и явно свихнутыми»; а для народа Kwakiuti (куакиутл) из Британской Колумбии мания величия в нашем понимании — «неотъемлемая черта идеального человека». Следовательно, утверждает Рут, «нам придется признать, что понятие нормальности — категория культуры».