В центре собора, в куполе, изображен Христос-Вседержитель. По мнению многих исследователей, этот образ напоминает «Пантократора» из Софийского собора в Новгороде, однако связь эта ощущается чисто внешне — в расположении рук и Евангелия. Сущность ферапонтова Христа-Вседержителя сильно отличается от новгородского. В Ферапонтове у Христа-Вседержителя нет той грозной и непреклонной воли, как у новгородского Пантократора.
На северной стороне собора на троне сидит Богородица, окруженная архангелами, а у подножия трона теснятся толпы смертных, воспевающих «Царицу мира». На южной стороне — сонмы певцов славят Марию, как во чреве носившую избавление пленным». На западной стороне вместо более привычного для южнославянских храмов «Успения» изображена композиция «Страшного суда», в которой Мария прославляется как заступница всего рода человеческого. В восточном люнете храма Богородица изображена в чисто русском, национальном духе — как покровительница и защитница Русского государства. Она стоит с «покровом» в руках на фоне стен древнего Владимира, бывшего в те годы символом религиозного и политического единства Руси. Окружают Марию уже не певцы и не святые, а русские люди.
Собор был расписан Дионисием и его товарищами не только внутри, но отчасти и снаружи. На западном фасаде хорошо сохранилась фреска, которая встречала входящего в храм и давала нужное направление его мыслям и чувствам
Портальная фреска — это своего рода прелюдия к росписи собора, потому что акафист Богородице начинается именно здесь. До Дионисия другие художники сюжет «Рождества Богородицы» трактовали как чисто семейную сцену в доме Иоакима и Анны — родителей Марии. Дионисий тоже оставил жанровые подробности, продиктованные самим содержанием росписи, и в то же время его фрески резко отличаются от работ его предшественников. В среднем ярусе росписей Дионисий поместил не сцены из жизни Марии, а иллюстрации к двадцати четырем песням акафиста Богородице. Здесь художник меньше всего был связан канонами, и из-под его кисти вышли изображения совершенно самобытные. Он не стал показывать бурные движения души человеческой, художника влечет к размышлениям, к оригинальному толкованию традиционных евангельских тем.
Вот, например, Анна и престарелый Иоаким, узнавший, что его жена ждет младенца. Обычно эту сцену другие мастера изображали как полную драматических объяснений Иосиф устремлялся к жене, и Анна отвечала ему не менее выразительной жестикуляцией. У Дионисия даже похожего ничего нет. Его Иоаким уже знает о «непорочном» зачатии, он благоговейно склоняется перед новорожденной Марией, протягивая ей руку и повторяя жест, обычный для «предстояний». Анна на фреске Дионисия не делает попытки встать, не тянется к еде. Исполненная достоинства и смиренной благодати, она сидит на ложе, и женщина, стоящая за ложем, не только не помогает Анне подняться, но не смеет даже коснуться покрова той, что родила будущую мать Христа. Женщина справа от ложа не просто протягивает Анне чашу с едой, а торжественно подносит ее. И эта золотая чаша, получая особое смысловое значение, становится центром всей композиции. Дионисий показывает зрителю, что перед ним не обычная житейская суета, сопровождающая рождение ребенка, а свершение священного таинства.
Образы всех персонажей из жизни Марии исполнены Дионисием необычайной душевной деликатности. Движения их плавные, жесты только намечены, но не завершены, участники многих сцен лишь обозначают касание, но не касаются друг друга. Это относится, например, к сцене «Купание Марии». Композиционный центр этой части фрески — золотая купель. Женщины, купающие новорожденную, не смеют коснуться ее, а та, что принесла Анне подарок, держит его бережно, как сосуд с благовониями.
Исследователи отмечали, что мягкие закругленные контуры одной формы повторяются в другой, все фигуры написаны легко и живописно, как будто они лишены веса и парят над землей. Фрески собора отличаются нежностью, приглушенностью и высветленностью красок, мягкостью цветовых переходов, в них отсутствуют контрасты и резкие сопоставления. Специалисты (правда, не все) считают, что при росписи собора Рождества Богородицы Дионисий сознательно «заменил» красный тон розовым или бледно-малиновым, зеленый — светло-зеленым, желтый — соломенно-желтым, синий — бирюзовым, поэтому его краски почти утратили силу и мужественность, присущие его произведениям более раннего периода.