Место, где жил Иван Рильский, было таким скалистым и неудобным, что лишь небольшое число иноков могло поселиться с ним. Но когда число их увеличилось, они нашли новое место для поселения, и через некоторое время дикая пустынная местность со своими высокими горами и неприступными ущельями и скалами превратилась в «место обительное» с благочестивой братией, во главе которой встал избранный ею игумен. Время от времени Иван Рильский приходил к ним, давал наставления, а потом вновь возвращался в свою пещеру. Монахи соорудили в ней храм, названный именем преподобного, в котором хранится и гроб его. Согласно устным преданиям, первоначально монастырь был построен в трех километрах от нынешнего его месторасположения. Первые насельники старались во всем подражать своему учителю, всячески соблюдая его иноческие законоположения, что благотворно сказывалось и на внешнем устройстве монастыря, хотя сначала он был невелик и все его здания были деревянными. Достоверные данные о Рильском монастыре встречаются только с 1335 г., когда он находился во владении полунезависимого феодала Хреля. В этот год в целях обороны была возведена крепкая и мощная башня, которая должна была внушать страх врагам и покорность закрепощенному населению и в то же время украшать монастырь. Кроме защиты от неприятеля, башня должна была служить и удобным жилым помещением для феодала и его семьи. В первой половине XIV в. в монастыре была возведена новая каменная церковь, а также обновлены и укреплены все здания.
Во второй половине XIV в. на Балканский полуостров из Малой Азии двинулись турки, подвергая все на своем пути разграблению и опустошению. Благодаря тому, что монастырь стоял в стороне от дорог, по которым могли передвигаться турецкие войска, его положение было относительно безопасным. Но взятие турками в 1382 г. Софии и битва на Коссовом поле осложнили положение монастыря, так как его связь с Тырновским царством была прервана. Монастырь вошел во владения кюстендилского феодала Константина, сделавшегося вассалом турецкого султана, что сильно встревожило братию. Через три года тогдашний игумен Дометиан приказал зарыть все монастырские ценности и древние рукописи в окрестностях. Тогда же был переписан и «Завет» Ивана Рильского, оригинал которого, спрятанный в неизвестном месте, не найден до сих пор.
Около 1395 (или 1396) г. турки почти до основания разрушили и разорили монастырь: целыми остались только каменная церковь и Хрельова башня. Несколько десятилетий монастырь находился в запустении и скорее всего в нем никто не жил, так как на развалинах выросли деревья, из-за которых виднелись только церковь и башня.
Когда вся Болгария оказалась под властью Османской империи, монастыри оставались почти единственными очагами болгарского национального духа и культурных традиций народа. Однако общий упадок порабощенной страны отразился и на положении Рильского монастыря. Уменьшился поток паломников, несмотря на фирманы турецких султанов, монастырь лишился части своих земель. Во второй половине XV в. при султане Мураде II монастырь вновь был разорен, и монахи вынуждены были уйти из него. О бедственном положении говорит, например, летописец Владислав Грамматик: «Много стран и селений вместе с честными монастырями и Божьими храмами были разрушены огнем и по причине этого обречены на полное запустение. Тогда же разрушена была и опустела… пресвятая обитель боголюбивого отца в Рильском монастыре».
Вновь Рильский монастырь восстановили, немало потрудившись, три брата-иеромонаха – Иоасафан, Давид и Феофан. Наряду с обновлением монастыря, возродился и культ мощей Ивана Рильского, ставших символом могущества христианской церкви и роста самосознания болгарского народа. В мрачные годы ига Османов, когда болгарскому народу грозила ассимиляция, восставший из руин Рильский монастырь возглавил борьбу против духовного порабощения народа. Для возрождения былой славы монастыря монахи решили вернуть мощи святого Ивана Рильского, находившиеся в Тырново. Немалых усилий стоило получить разрешение турецких властей, однако в 1469 г. состоялось торжественное перенесение мощей святого в Рильский монастырь, которое превратилось во всенародный праздник. В восстановленный монастырь шли на поклонение со всех концов страны, ведь здесь сберегались и другие реликвии прошлого, а церковная служба велась на родном языке. Здесь болгарский народ чувствовал свою общую сплоченность, здесь жил болгарский дух.
За счет щедрых дарений монастырь стал быстро богатеть, а благодаря умелому руководству в нем развернулась огромная литературная работа. Именно в те годы в обители работали известные литераторы Владислав Грамматик, Димитр Кантакузин и Гавриил Мардарий.