Но и в другой своей ипостаси, как государственный деятель и воевода, Овчина-Телепнев-Оболенский проявил себя достойно. Когда в 1534 году истёк срок перемирия между Москвой и Литвой, литовский король Сигизмунд I не стал продлевать мира. Уверенный в слабости русского государства, возглавляемого малолетним князем и его матерью, всего лишь ребёнком и женщиной, он двинул войска на Русь, чтобы завоевать Смоленск. И сначала имел успех, но, встреченный Овчиной-Телепневым с войском, начал терпеть одно поражение за другим: Овчина-Телепнев, дойдя с полками почти до самой Вильны (ныне Вильнюс), опустошил на своём пути несколько литовских волостей.
В начале следующего, 1535 года пришло известие, что Сигизмунд снова идёт походом на Смоленск. Во главе передового полка опять выступил воевода Овчина-Телепнев-Оболенский, но ему не удалось встретиться с войсками Сигизмунда на поле брани, потому что литовцы пошли другим путём Однако московские воеводы под началом Овчины-Телепнева сожгли посад Мстиславского и опустошили его окрестности. Получив реальное сопротивление, Сигизмунд стал искать мира с Москвой.
Война с Литвой, благодаря действиям Овчины-Телепнева, окончилась удачно для Москвы. В 1537 году был заключен мирный договор сроком на пять лет. Переговоры с королем Сигизмундом велись как бы от имени Великого князя Иоанна Васильевича, но на самом деле переговоры вёл князь Иван Фёдорович Овчина-Телепнев-Оболенский.
В том же году Иваном Овчиной-Телепневым был заключён мирный договор со Швецией, по которому Густав Ваза обязался не помогать в войне с Московским государством ни Литве, ни Ливонскому ордену. Договор предусматривал взаимную свободную торговлю и выдачу беглецов с обеих сторон. Усилиями Телепнева-Оболенского были подтверждены прежние договоры с Ливонией, продолжение сношений с султаном турецким, который присылал в Москву грека для закупки разных товаров. Поддерживались отношения и с Польшей.
Вообще в конце правления Елены Глинской ни одно дело не проходило без участия Овчины-Телепнева-Оболенского.
Теперь все посольские и иные грамоты с предложениями шли Овчине-Телепневу, и иноземные короли получали ответ от Овчины-Телепнева, который умело вёл дипломатические переговоры и переписку, и в этих делах Овчина-Телепнев целенаправленно поддерживал достоинство Московского государства.
Во внутренних делах самым главным считалось, в целях безопасности государства, построение новых крепостей и новых сооружений. Этим делам Иван Овчина уделял большое внимание. Был построен новый деревянный город Устюг. В Новгороде Великом и в Вологде сооружены новые оборонительные укрепления. Заново отстроены сгоревшие города Тверь и Ярославль, во Владимире срочно починена городская стена, повреждённая пожаром. В Москве, вокруг обширной территории, прикрывавшей подступы к Кремлю, была сооружена каменная стена, укреплённая особой кладкой — «китой». Эта обнесённая стеной территория получила название Среднего города, или Китай-города (названного «китаем» по наименованию укрепления каменной кладки — «киты»). Закладка стены происходила 16 мая 1535 года. Строительство было поручено Петру Малому Фрязину.
Еще в 1533 году, незадолго до смерти Великого князя Василия III, обнаружились порча денежных монет путём их обреза и подмесь в них другого металла и, как следствие, обесценение денег. Из гривенки было принято выделывать 250 новгородских денег или 2 рубля 6 гривен московских. А дело дошло до того, что из гривенки стали делать 500, а то и больше фальшивых денег. В сентябре 1533 года Великий князь Василий III приказал казнить в Москве людей, виновных в порче денег. Так как явление это было повсеместное, то казнили многих людей из разных городов — из Москвы, Смоленска, Костромы, из Ярославля и других приволжских городов. Казнили страшной казнью: отрубали руки и ноги, четвертовали, лили в рот расплавленный металл. Довести дело борьбы с фальшивомонетчиками Василию III помешала смерть. В марте 1535 года Великая княгиня Елена по представлению её фаворита Ивана Овчины издала указ о полном запрещении обращения резаных и поддельных денег. Она приказала все деньги перелить и чеканить из них гривенки уже по 300 новгородских денег или по 3 рубля московских. При Великом князе Василии III на монете изображался князь на коне и с саблей в руке. На новых деньгах он изображался с копьём в руке, отчего, в отличие от «сабельных», монеты стали называться «копейными», а затем копейками.