Далее в тексте Конституции следовали одиннадцать глав: «О предметах ведения верховных органов власти Союза Советских Социалистических Республик» (глава 1); «О суверенных правах союзных республик и о союзном гражданстве» (глава 2); органы власти СССР были размещены в 3–9-й главах: «О Съезде Советов Союза Советских Социалистических Республик», «О Центральном Исполнительном Комитете Союза Советских Социалистических Республик», «О Президиуме Центрального Исполнительного Комитета Союза Советских Социалистических Республик», «О Совете Народных Комиссаров Союза Советских Социалистических Республик», «О Верховном Суде Союза Советских Социалистических Республик», «О народных комиссариатах Союза Советских Социалистических Республик», «Об Объединенном Государственном Политическом Управлении», «О союзных республиках»; глава 11 была посвящена гербу, флагу и столице Союза Советских Социалистических Республик.
К исключительному ведению Союза ССР относились внешнеполитические международные сношения, изменение внешних границ Союза, регулирование вопросов об изменении границ между союзными республиками, а также установление системы внутренней торговли, руководство транспортным и почтово-телеграфным делом, организация Вооруженных Сил Союза ССР и руководство ими. Также к ведению Союза относились вопросы установления основ и общего плана всего народного хозяйства Союза, утверждения единого государственного бюджета Союза ССР, установления общесоюзных налогов и доходов.
Следует выделить еще один блок полномочий, по которым могли приниматься решения только союзными органами власти. Это установление единой денежной и кредитной системы; установление общих начал землеустройства и землепользования, а равно пользования недрами, лесами и водами; общесоюзное законодательство о межреспубликанских переселениях и установление переселенческого фонда; установление основ судоустройства и судопроизводства, а также гражданского и уголовного законодательства Союза; установление основных законов о труде; установление общих начал в области народного просвещения; установление общих мер в области охраны народного здравия; установление системы мер и весов; организация общесоюзной статистики; основное законодательство в области союзного гражданства в отношении прав иностранцев; право амнистии, распространяемое на всю территорию Союза.
Основной закон устанавливал союзную компетенцию при урегулировании споров разных уровней власти. Предусматривалась возможность отмены нарушающих Конституцию законов и других актов союзных республик и разрешение спорных вопросов, возникающих между союзными республиками.
В документе воспроизводилась все та же схема партийного самодержавия под видом всевластия Советов, что и в Конституции РСФСР 1918 года. При этом о партии не говорилось ни слова – она по-прежнему находилась над законом и вне его.
Верховным органом власти являлся Съезд Советов СССР (собирался раз в год), а в период между съездами – ЦИК СССР. ЦИК состоял из Союзного Совета (представители республик пропорционально населению) и Совета Национальностей (представители союзных и автономных республик – по пять представителей от каждой и автономных областей – по одному представителю от каждой).
Число председателей ЦИК соответствовало числу союзных республик. В промежутках между сессиями ЦИК СССР высшим законодательным, исполнительным и распорядительным органом власти являлся Президиум ЦИК СССР, избиравшийся на совместном заседании Союзного Совета и Совета Национальностей.
ЦИК СССР формировал свой высший исполнительный и распорядительный орган – СНК СССР – из 10 наркоматов. Пять наркоматов были общесоюзными: по иностранным делам, по военным и морским делам, внешней торговли, путей сообщения, почт и телеграфов. Пять наркоматов были объединенными: Высший Совет Народного Хозяйства (ВСНХ), наркоматы продовольствия, труда, финансов и Рабоче-крестьянской инспекции.
Предусматривалось создание Верховного Суда при ЦИК СССР, на который возлагались следующие функции: дача верховным судам союзных республик руководящих разъяснений по вопросам общесоюзного законодательства; рассмотрение и опротестование перед ЦИК СССР по представлению прокурора Верховного Суда СССР постановлений, решений и приговоров верховных судов союзных республик, если они противоречат общесоюзному законодательству или затрагивают интересы других республик; дача заключений по требованию ЦИК СССР о законности тех или иных постановлений союзных республик с точки зрения Конституции; разрешение судебных споров между союзными республиками; рассмотрение дел по обвинению высших должностных лиц Союза в преступлениях по должности.