Деннет родился в Бостоне в 1942 г. в семье историка.
Он учился в Гарвардском университете, где стал бакалавром по философии в 1963 г. В 1965 г. в Оксфорде Деннет защитил докторскую диссертацию по философии, которая заложила основу для его первой книги — «Контент и сознание» (1969), содержащей проект всей его будущей системы. С 1965 по 1971 г. Деннет работал в Ирвинском университете. В 1971 г. он перешел в университет Тафта и в 1975 г. стал его профессором. В последующие годы Деннет опубликовал ряд книг, принесших ему широкую известность в мире: «Мозговые штурмы: философские эссе о психике и психологии» (1978), «Пространство для движения: какая свобода воли нам нужна» (1984), «Интенциональная установка» (1987), «Объясненное сознание» (1991), «Опасная идея Дарвина: эволюция и смыслы жизни» (1995), «Виды психики: на пути к пониманию сознания» (1996), «Дети мозга: эссе о проектировании психики» (1998) и «Эволюционирующая свобода» (2003). На подходе книга «Разрушая чары», в которой Деннет попытается доказать неизбежность краха религиозного мировоззрения.Последовательный материализм и сциентизм были характерны для Деннета уже в студенческие годы. Вскоре после поступления в университет он ознакомился с «Размышлениями о первой философии» Декарта и озадачился проблемой соотношения ментального и физического, о которой идет речь в этой работе. Дуализм духа и материи, провозглашенный Декартом, не мог устроить Деннета. Дух, ментальное, понял он, должны трактоваться так, чтобы не подрывать единство научного знания и универсальность физических законов. Но нельзя, считал Деннет, устранять дуализм, игнорируя ментальное или делая вид, что его вовсе не существует. Так поступали, к примеру, знаменитый бихевиорист Б. Ф. Скиннер и философ-аналитик У. Куайн. Оба они преподавали в Гарварде во времена студенчества Деннета. Отвергая радикальность их подходов, он тем не менее усвоил от них общий бихевиористский тезис о необходимости изучения психики «с точки зрения третьего лица». В отличие от Куайна он, однако, считал, что ментальные понятия можно переформулировать в терминах функционирования материальных систем. Такой тактике больше соответствовали философские опыты Л. Витгенштейна и британского аналитика и «логического бихевиориста» Г. Райла, хотя позже Деннет признал, что его построения согласуются с положением Куайна о «неопределенности перевода» ментального в физическое, и объявил свои теории продуктом «скрещивания» идей Куайна и Райла.Райл, под руководством которого Деннет работал над докторской диссертацией, утверждал, что декартовское «привидение в машине» можно изгнать, если соотнести ментальное с какими-либо поведенческими диспозициями и уяснить, что понятия ментального и физического относятся к разным «категориям», так что говорить об их онтологической рядоположенности или, наоборот, тождестве попросту некорректно. Деннет продолжил эту линию, пытаясь продемонстрировать «нереференциальную» природу ментальных понятий, т. е. показать, что термины «народной психологии», такие как «боль», «желание» или «убеждение», не обозначают самостоятельного или субстанциального пласта реальности, а отсылают к определенным функциям человеческого мозга.
Линия на уяснение объективного функционального содержания ментальных понятий, однако, должна совмещаться с анализом специфики ментального, данного нам в интроспекции. Поэтому полноценная теория психики (mind), утверждал Деннет, должна включать как функционалистский компонент, так и учение о данных интроспекции. Первая часть в силу указанных причин именуется им теорией «контента», или содержания, вторая — теорией «сознания» (consciousness). Адекватная теория сознания, уверен Деннет, может быть построена только на базе функционального анализа психики, с выводами которого должны быть соотнесены данные интроспекции. Он противопоставляет свой подход позиции Т. Нагеля и других мыслителей, считающих, что философия сознания (philosophy of mind) должна базироваться именно на анализе субъективных данностей сознания, специфики «точки зрения от первого лица». Такой путь, полагает он, не позволяет уйти от убеждения в «нередуцируемости» ментальных феноменов и разгадать тайну сознания.