У Киприана концепция святости Церкви и более глубокая, и более сложная. Она возникла в связи с двумя различными, хотя и связанными между собой кризисами в жизни латиноговорящей церкви: спором по вопросу принятия «падших» (виновных в отступничестве во время гонений) в церковное общение и спором по вопросу перекрещивания тех, кто был крещен еретиками. Оба этих спора оказали влияние на доктринальную полемику V века и даже более позднюю. Поэтому эволюция отношения Киприана к вопросу о принятии падших, будучи по существу частью истории церковной дисциплины, оказала решающее влияние также и на развитие учения о Церкви. С одной стороны, требования, выдвигаемые для возвращения в Церковь, постепенно ослабевали, и это предполагало признание того, что идеал чистой Церкви должен смениться представлением о Церкви как о месте стремления к чистоте. С другой стороны, Киприан продолжал выступать против постоянного использования притчи о пшенице и плевелах применительно к учению о Церкви. Он разрешил напряжение между двумя определениями святости Церкви в ходе своего спора с епископом Рима о действительности крещения вне Церкви. Хотя в споре о падших он был вынужден согласиться с тем, что присутствие грешных членов не лишает Церковь святости, он не мог допустить, чтобы из этого следовало, будто Церковь может терпеть греховное духовенство. Ибо народ не может быть свободен от греховной заразы, если он общается со священником-грешником. Киприан, по-видимому, заключил, что само состояние Церкви как смешанного тела требует, чтобы епископы и священники были чистыми, дабы они могли совершать таинства, посредством которых члены Церкви могут очиститься.
Эта новая интерпретация святости Церкви станет одни м из главных пунктов донатистского спора. Но она также придала новую силу Киприанову пониманию Церкви как института, вне которого нет спасения. Ноев ковчег, означавший для Каллиста, что спастись могут и чистые и нечистые, для Киприана означал, что спастись можно только в Церкви; он приводил этот пример как самоочевидную аксиому, согласно которой вне Церкви спасения нет. Отсюда следовало, что необходимо сохранять единство Церкви, и Киприан посвятил этой теме свой самый знаменитый трактат. Единство Церкви, как и ее святость, следует видеть в епископах, в их единстве друг с другом, утверждаемом словами Иисуса Петру в Мф 16:18–19. Ничто в писаниях Киприана не привлекало столь пристального внимания, как два варианта толкования этих слов в 4-й главе его книги «О единстве Церкви». В одном случае, судя по всему, утверждается первенство Петра в качестве необходимого условия единства епископов, тогда как в другом первенство Петра понимается лишь как репрезентирующее это единство. По-видимому, первый вариант предшествует второму хронологически, второй же является пояснением самого Киприана в ситуации, когда Рим придал его словам больший смысл, чем имел в виду Киприан. Но споры по поводу толкования Мф 16:18–19 — «папское» versus «епископское» — не должны затмевать более важную идею, общую для обоих экзегетических подходов: это необходимость эмпирического единства Церкви, «это святое таинство единства, этот союз неразрывного согласия. [который] обозначается в евангельском сказании о хитоне Господа Иисуса Христа. [который] не был разделен и разодран. Поэтому не может обладать одеждой Христовой [тот], кто раздирает Церковь Христову».
Придавая такое значение эмпирическому единству Церкви, Киприан выражал изначальное убеждение кафолической Церкви. Ересь и раскол тесно связаны между собой, потому что и то и другое нарушает единство Церкви. Интересно, что во всех семи посланиях Игнатия Церковь только один раз прямо названа «святой», тогда как единство Церкви в епископе является постоянной темой во всех посланиях, и это вполне позволяет заключить, что «самым важным аспектом Церкви для апостольских мужей является ее единство». Отмечается также, что существительное «единство» встречается у Игнатия одиннадцать раз, а соответствующий глагол — шесть, и что такого больше нет нигде у апостольских мужей. Более того, для обоих, и для Игнатия, и для Киприана, основанием подлинного единства является епископ, а раскол отождествляется с духом партийности, выражающимся в оппозиции епископу. Поэтому попытки перенести на II и III века характерное для августинизма и особенно для Реформации различение между Церковью видимой и невидимой оказываются совершенно неуместными, даже при толковании мысли Оригена, чья дихотомия небесной и земной церквей, как может показаться, имеет ту же направленность. Но на земле есть только одна Церковь, и она неотделима от сакраментального, иерархического института. Эта Церковь, по поразительному выражению Оригена, есть «космос космоса, потому что Христос, изначальный свет космоса, стал ее космосом».