Министерство авиации требовало сдачи первых серийных "Спитфайров" в октябре 1937 г. Для "Супермарин" это было почти непосильной задачей. Фирма имела лишь два небольших завода в Вулстоне и Хисе, где в общей сложности работало около 500 человек. Более того, их производственные мощности частично уже были загружены выпуском гидросамолетов "Уолрэс" и "Стренрир", а технологически самолет был намного сложнее "Харрикейна". Выход нашли в передаче заказов на основные узлы самолета другим компаниям, оставив за "Супермарин" изготовление фюзеляжа и окончательную сборку истребителей. "Аэро энджине" должна была поставлять элероны и рули высоты, "Сэмюэль Уайт" — шпангоуты фюзеляжа, "Сингер моторе" — моторамы, "Фолланд эйркрафт" — стабилизаторы и рули направления, "Дженерал электрик" — законцовки крыльев, "Прессед стил" — их передние кромки, "Битон энд сон" и "Уэстленд эйркрафт" — нервюры. Для сборки "Спитфайров" спешно возводили два новых больших цеха в Истлее, южном пригороде Саутгемптона. За счет этого и частичного свертывания производства гидросамолетов выпуск "Спитфайров" удалось наладить, хотя все назначенные сроки рухнули. К концу 1936 г. успели собрать только шесть фюзеляжей. К ним изготовили четыре комплекта крыльев, но старого варианта. Первый серийный "Спитфайр", К9787, подготовили к вылету лишь 15 мая 1938 г., когда "Харрикейны" уже вовсю эксплуатировались королевскими ВВС. Летчик Дж. Квилл испытал его, и с удовольствием убедился, что требуемая скорость на пикировании — 757 км/ч, была перекрыта с солидным запасом — самолет показал 789 км/ч и не разрушился.
19 июля вторую серийную машину, К9788, сдали представителям ВВС. 4 августа третий по счету серийный "Спитфайр" первым попал в строевую часть — 19-ю эскадрилью, ранее вооруженную бипланами "Гонтлит". В сентябре ВВС приняли два "Спитфайра", в октябре — 13, а в начале 1939 г. в строю находились 49 машин этого типа.
Митчелл не увидел свой истребитель в рядах королевских ВВС, он скончался 11 июня 1937 г.; ему было всего 42 года. Преемником Митчелла на посту главного конструктора "Супермарин" стал Джозеф Смит. Под его руководством самолет внедрялся в серию, и им же были созданы все последующие модификации "Спитфайра".
В 1937 г. "Супермарин" получила добавочный заказ на 200 истребителей. Самолетом заинтересовались и за границей. Первой обратилась японская фирма "Мицубиси", хотевшая купить образец для изучения в Японии. Свои заказы попытались оформить правительства Бельгии, Турции, Нидерландов, Югославии, Швейцарии, Литвы и Эстонии. Эстонцам в феврале 1939 г. удалось даже подписать соглашение о поставке 12 "Спитфайров". Греческие ВВС разместили заказ тоже на 12 истребителей, португальские — на 15. Ни один из них из-за начавшейся вскоре войны выполнен не был. Лишь один самолет в июле 1999 г. передали для изучения основному союзнику — Франции.
В строю королевских ВВС
Первыми эскадрильями, начавшими осваивать новый истребитель, стали 19- я и 66-я, базировавшиеся в Даксфорде. Как и следовало ожидать, в процессе эксплуатации сразу выявились различные дефекты еще "сырой" машины. Маломощный стартер очень медленно запускал двигатель. "Мерлины" первых серий пожирали масло с кошмарной скоростью (оно вытекало из картера, текло по днищу самолета и струйкой срывалось в полете с хвостового колеса). При уборке шасси ручным гидронасосом летчики частенько бились головой о низкий фонарь кабины. Все эти недостатки выявились еще на заводских испытаниях, и вскоре с ними быстро справились. Поставили высокооборотный стартер, ввели выпуклый фонарь, а гидронасос стал работать прямо от двигателя через коробку отбора мощности. Усовершенствовали и сам мотор.
31 октября командир 19-й эскадрильи Козенс смог поднять в воздух уже группу из шести истребителей для официальной фотосъемки. К декабрю 1938 г. эскадрилью полностью укомплектовали 16 машинами. Темпы сборки "Спитфайров" резко возросли: в мае 1939 г. их выпустили уже 41.
Со 194-го серийного самолета двигатель "Мерлин" II заменили на "Мерлин" III. Шейка вала на "Мерлин" Ш была рассчитана на установку нескольких типов пропеллеров.