26 марта 1918 года Дмитрий Иванович вошел в состав коллегии одного из первых советских наркоматов — Народного комиссариата юстиции, через две недели он был назначен заместителем наркома, а в августе — наркомом юстиции. Основное внимание НКЮ уделял организации работы судебных органов, мест лишения свободы, определял основы карательной политики, готовил первые советские кодексы, декреты, законы. Кроме того, НКЮ через свои местные органы осуществлял надзор за соблюдением законности в деятельности советских учреждений.
В те же 1918–1920 годы Дмитрий Иванович занимался мобилизационной работой на Восточном фронте, исполнял обязанности комиссара Всероссийского Главного и Полевого штабов, с декабря 1919 по январь 1921 года был членом РВСР.
С декабря 1919 по январь 1920 года Д.И. Курский занимал пост начальника Регистрационного управления Полевого штаба РВСР.
Сложившееся в то время положение с военной агентурной разведкой настоятельно требовало урегулирования взаимоотношений центрального аппарата с органами агентуры фронтов, армий и дивизий. Как выяснилось, кое-где и не подозревали о существовании руководства в центре. В связи с этим Региструпр созвал совещание, проходившее в Москве 8—11 декабря 1919 года. Участие в совещании приняли со-'грудники Региструпра, представители фронтов и армий, а также зарубежных (ЗБ) РКП(б). Выступая в первый день перед участниками совещания, помощник начальника Региструпра Т. Самсонов сообщил, что раньше агентурная разведка была поставлена очень плохо, и даже более того — до его прихода на пост заместителя начальника Регистру пра соответствующая работа вовсе не велась; созвать подобное совещание до сих пор было невозможно, так как начальники Региструпра только числились на этой должности, но не исполняли ее; кроме того, требовалось время на то, чтобы «вычистить» из Региструпра всех военных специалистов, — теперь их не стало; в дальнейшем агентурная разведка будет классовой, поэтому Реги-струпр, равняясь на РКП(б), пригласил на данное совещание представителей зарубежных бюро (ЗБ) партии; своя агентурная сеть в Региструпре есть, но она пока еще слаба. О работе агентурной разведки докладывал начальник оперативного отдела Региструпра В. Соколов: «Взамен консультации созданы оперативный и информационный отделы. При начале работы связи с фронтами не было. Связь с собственной агентурной сетью была слабая… В иностранные государства посланы люди, но пока результатов нет. С зарубежными [партийными] организациями установлена тесная связь, даются задания, и они также выполняют работу в пределах бывшей Российской империи наряду с фронтами».
Начальник ПШ РВСР П. Лебедев на примере Польши показал, что именно важно знать оперативным органам РККА: «1. Военную политику в отношении Советской России, 2) к белым правительствам (Деникина, Юденича), 3) к Германии, Чехословакии и т. д., 4) из кого состоит армия, роды войск по оружию, полевых, запасных и т. д. частей, 5) его ресурсы в людях и т. д., как проходят мобилизации, система пополнения, призванные уже возрасты, меры вербовки добровольцев, 6) группировку сил по театру военной линии и внутри страны. В этом смысле особенно важно наблюдение за переброской войск, особенно с одного фронта на другой».
После трехдневных дебатов были разработаны и приняты: положение о Регистрационном Управлении фронта, положение о регистрационных отделах армий и дивизий, «Инструкция о взаимоотношениях Региструпра Полевого Штаба РВСР с зарубежными бюро РКП(б)». Согласно этой «Инструкции», зарубежные бюро, работавшие под идейным и политическим руководством ЦК РКП(б), обязывались выполнять задания Региструпра, вербовать людей для его зарубежной работы, переправлять ему добытые сведения и материалы. В свою очередь, Региструпр должен содействовать вербовке сотрудников для зарубежных бюро, снабжать эти бюро деньгами, документами, техническими средствами и инструкциями, допускать представителей зарубежных бюро на свои съезды и совещания по разведке с правом решающего голоса.
Побывав на Северном Кавказе в начале 1920 года, Дмитрий Иванович ненадолго вернулся в Наркомюст, где работал над Положением о революционных трибуналах, готовил изменения в декрет об учреждении комиссии по делам несовершеннолетних, обвиняемых в общественно опасных действиях. Но в апреле его посылают на Западный и Юго-Западный, азатем и на Южный фронт для оказания помощи командованию в подготовке насгупления против Врангеля. Уже в январе 1921 года он руководит IV Всероссийским съездом деятелей советской юстиции. На посту наркома он работал до января 1928 года.
Одновременно он занимал пост первого Генерального прокурора РСФСР (с 1923-го — СССР), директора Института советского права, редактора журналов и ряда сборников по советскому праву. Был также и членом Президиума ВЦИК, Центральной ревизионной и Центральной контрольной комиссий ЦК ВКП(б).