4 сентября 1943 года состоялась встреча Сталина с митрополитами Сергием, Алексием и Николаем, во время которой был очерчен круг неотложных вопросов и решений для нормализации государственно-церковных отношений в СССР. Сразу же после встречи патриархии был передан особняк (Чистый переулок, дом 5), занимаемый ранее германским послом Ф. Шуленбургом. 8 сентября был созван Архиерейский Собор для избрания патриарха, престол которого пустовал со дня смерти Патриарха Московского и всея России Тихона (В.И. Белавин) в 1925 году. 12 сентября Архиерейский Собор в составе 19 иерархов (3 митрополита, 11 архиепископов и 5 епископов) избрал митрополита Московского Сергия новым Патриархом Московским и всея Руси. Затем Сергий уже в новом качестве объявил об образовании совещательного органа при патриархе — Священного синода из трех постоянных и трех временных членов. Собор принял актуальный для военного времени документ, в котором говорилось, что «всякий виновный в измене общецерковному делу и перешедший на сторону фашизма, как противник Креста Господня, да числится отлученным, а епископ или клирик — лишенным сана». Не менее значимым было обращение Собора к христианам всего мира с призывом «объединиться во имя Христа для окончательной победы над общим врагом».
8 октября 1943 года был образован Совет по делам Русской Православной церкви при СНК СССР. С конца года открываются для службы храмы, растет число православных общин, возвращается из лагерей репрессированное духовенство. 28 ноября 1944 года было принято правительственное решение об открытии православного богословского института и богословско-пастырских курсов для подготовки кадров священнослужителей.
По мере освобождения советских земель от оккупантов в лоно РПЦ возвратились монастыри и храмы, в большом количестве открытые по разрешению немецких оккупационных властей в целях противопоставления их советской власти. Всего за три года на занятой гитлеровцами территории было восстановлено около 9400 церквей, более 40 % от их дореволюционного количества. В то же время фашистское нашествие привело к разрушению 1670 православных храмов, 237 костелов, 532 синагог, 69 часовен, 258 других культовых зданий. Религиозная свобода допускалась гитлеровцами, в принципе враждебными всякой форме христианства, временно. В последующем, как писал идеолог нацизма А. Розенберг, «христианский крест должен быть изгнан из всех церквей, соборов и часовен и заменен единственным символом — свастикой». Однако первый этап религиозной политики гитлеровцев на оккупированной территории оказал существенное влияние на государственно-церковные отношения в СССР.
Кульминацией признания роли и авторитета церкви стало проведение 31 января — 2 февраля 1945 года Поместного собора РПЦ, созванного в связи со смертью Патриарха Сергия. В работе Собора участвовали 41 архиепископ и епископ, 126 протоиереев приходского духовенства, а также делегации семи автокефальных церквей, что позволяло проводить параллели с Вселенским собором, не созывавшимся несколько столетий. Собор принял «Положение об управлении Русской Православной церкви», которым Московская патриархия руководствовалась до 1988 года, и избрал тринадцатым Патриархом Московским и всея Руси ленинградского митрополита Алексия (С.В. Симанский), возглавлявшего РПЦ в течение последующих 25 лет.
Урегулирование государственно-церковных отношений в годы войны распространилось и на другие религиозные объединения. Постановлением правительства СССР от 19 мая 1944 года был образован Совет по делам религиозных культов при СНК СССР. В его функции входило взаимодействие между Совнаркомом и руководителями неправославных конфессий. В годы войны в дополнение к Духовному управлению мусульман, которое находилось в Уфе, были созданы еще три самостоятельных управления: Средней Азии (г. Ташкент), Закавказья (г. Баку) и Северного Кавказа (г. Буйнакск). Управления занимались патриотическим воспитанием мусульман, собирали средства для семей фронтовиков и на постройку боевой техники, призывали верующих на перевыполнение плановых заданий, формировали положительный образ страны в мире.