В феврале 1564 г. Иван IV одержал крупную победу в Ливонской войне – после ожесточенных боев овладел одним из самых богатых городов Литовского княжества – Полоцком. Участие в «полоцком взятии» для Хворостинина началось с того, что во главе отряда в 200 человек он должен был, выражаясь современным языком, растаскивать пробки, постоянно возникавшие на дорогах во время движения огромного войска. (Заниматься этим делом не брезговал и сам царь.) Хворостинин, между прочим, возглавлял заставу на месте, где на следующий день расположилась царская ставка. Ему довелось отличиться в боях за город 9 февраля, когда шло сражение за горевший уже Великий посад Полоцка. «Стрельцы царевы и великого князя и боярские люди и казаки в острог (стены посада. – А. К.) вошли» и повели бой за имущество, находившееся на посаде. Царь выслал на помощь им отряды во главе с Хворостининым и его тезкой – Дмитрием Федоровичем Овчининым. Они со своими людьми «ляхов в остроге потоптали здорово и в город вбили», а также вывели тысячи русских беженцев из горящего Полоцка. После взятия посада Хворостинин одним из первых вступил в Верхний замок и остался охранять его.
Царь Иван Грозный.
Вероятно, именно тогда и обратил внимание на храброго и толкового воина Иван IV. (Иная судьба постигнет других участников «полоцкого взятия» – П. М. Щенятева, М. П. Репнина-Оболенского, упомянутого выше Овчинина, которые совсем скоро погибнут от рук царских палачей, причем двое последних – еще до начала опричнины.) Вскоре царь доверит ему весьма деликатное поручение – доставку опального князя Д. И. Курлятева-Оболенского к новому месту ссылки, это было в известной степени и проверкой. Хворостинин исправно выполнил царскую волю и в том же году впервые получил должность полкового воеводы, а именно второго воеводы сторожевого полка армии, сосредоточившейся у Великих Лук. В 1564 г. он уже первый воевода большого полка небольшой рати, действующей у Полоцка.
С началом опричнины Ивана Грозного Хворостинин попал в число опричных воевод. Осенью 1565 г. в составе опричного корпуса он сражался с крымскими татарами под Болховом; в 1567 и 1569 гг. был первым воеводой сторожевого полка опричной рати в походе под Калугу, зимой 1567–1568 гг. командовал небольшим войском, прибывшим под Великие Луки по получении известий о приближении литовцев. В 1569 г. Хворостинину пожаловали чин опричного окольничего.
Весной 1570 г. воевода получил назначение в Зарайск – сильную крепость к юго-востоку от Москвы, игравшую немалую роль в отражении крымских набегов. В это время крымские орды подвергли страшному опустошению южные уезды России, Иван IV со всей армией выступил к Оке, но Хворостинин не стал дожидаться подхода главных сил, вместе со своим помощником Федором Львовым двинулся к Рязани и напал ночью на татар, рассеявшихся для грабежа по ее окрестностям. В результате, как гласят скупые записи Разрядного приказа, воины Хворостинина «крымских воевод побили и языки многие поимали и полону много отполонили».
Опричники. Художник Неврев Н. В.
Вскоре отличившемуся воеводе доверили опричный отряд «на Рязани» для реагирования на известия о подходе татар. Однако в 1571 г. произошло событие, приостановившее его восхождение по карьерной лестнице: 12 мая крымская орда во главе с самим ханом Девлет-Гиреем подошла к Москве и сожгла ее дотла. Иван IV, во многом сам ответственный за случившееся, казнил воевод М. Т. Черкасского, В. И. Темкина-Ростовского и В. П. Яковлева, а Хворостинина, занимавшего накануне трагедии пост третьего воеводы передового полка и не решившегося послать своих людей на верную и бессмысленную смерть, царь всего лишь понизил до должности третьего воеводы сторожевого полка во время зимнего похода 1571–1572 гг. – таково было наказание.