В зале представлены документы времен Петра I, Екатерины II, а также относящиеся к войнам 1812 и 1914 годов. Рассказывается о победах и ошибках российских спецслужб по борьбе с шпионажем, терроризмом и работе по политическим партиям накануне революции 1917 года.
Ряд стендов отведен показу событий, связанных с массовыми репрессиями. В эти годы только одних сотрудников госбезопасности было уничтожено около 20 тыс. человек. Создавая экспозицию, специалисты музея работали в архивах и знакомились с уголовными делами.
Отдельный зал посвящен деятельности органов государственной безопасности в период Великой Отечественной войны. В единоборстве с многочисленными военно-разведывательными службами фашистской Германии верх взяла советская контрразведка.
Пожалуй, наибольший интерес представляют экспонаты, рассказывающие о деятельности контрразведки в наши дни. Экспозиция начинается с показа оружия и снаряжения шпионских групп, забрасываемых на территорию СССР после Великой Отечественной Войны.
Много места уделено показу средств технической разведки: «пенек», обнаруженный в 70-е годы вблизи ракетного полигона под Можайском; электронное устройство, вмонтированное в ветку дерева, росшего вблизи военного аэродрома; многочисленные радиостанции спутниковой и ближней радиосвязи; минифотоаппараты, закамуфлированные под зажигалку, часы, фломастеры и брелоки — двойного назначения.
На стендах представлены фотографии задержаний иностранных разведчиков и их агентуры при выполнении шпионских заданий.
В музее — материалы, посвященные разным направлениям деятельности ФСБ, таким, как борьба с организованной преступностью, наркобизнесом и терроризмом. Особое внимание уделено также совместным операциям, проведенным Федеральной службой безопасности во взаимодействии с другими спецслужбами мира.
В Историко-демонстрационном зале собраны муляжи взрывных устройств, закамуфлированных в банки из-под воды и пива, сигаретные пачки и т.д., имеющие большую разрушительную силу.
Для пополнения экспозиции сотрудники зала постоянно работают в архивах, встречаются с ветеранами органов государственной безопасности, регулярно получают информацию из оперативных подразделений ФСБ. Факты, рассказывающие о деятельности российских спецслужб, представленные в зале, основаны только на документах и поэтому более достоверны, чем в других источниках.