Отчаяние Энея доходит до предела. При виде умерщвленного Приама Энея объемлет «ужасный страх» («saevos horror»), и он сам про себя говорит: «я обомлел» («obstipui», II 559–560). Ему сладостно наполнять душу мстительным пламенем, и он бросается вперед «с яростным духом» («furiata mente», 588).
Он ищет смерти, но ему является мать-Венера: «Троя обречена, спасай отца и сына!» Богиня-мать посылает своему сыну знамение в тот момент, когда он собирается в отчаянии убить Елену Прекрасную, как ему кажется, причину всех бед:
Венера делает так, что взор Энея начинает видеть то, что обычному человеку увидеть не дано. Оказывается, Троя гибнет не из-за Елены, не по воле людей, а по воле злого рока. Свершается предначертанное, и олимпийские боги в едином порыве с каким-то истерическим азартом разрушают некогда величественные стены:
После такого знамения и увещевания Венеры Эней решается предаться своей судьбе. Он безопасно возвращается домой, забирает свои пенаты и со спутниками, вместе с женой Креусой, с бессильным старцем на плечах, ведя бессильного ребенка за руку, покидает рушащийся город и прячется на соседней горе Иде. Но на этом его испытания не заканчиваются. Оглядевшись, Эней видит, что во время бегства в пожаре Трои пропала его супруга Креуса. Герой решает вернуться назад и отыскать ее:
Но Креуса исчезла безвозвратно, и Энею является теперь лишь ее призрак, который он тщетно пытается обнять. Призрак жены пророчествует Энею долгое плавание и счастливое обретение новой родины. Креуса утешает супруга и просит его незамедлительно отплыть от берегов Трои.
Начинаются шесть лет скитаний. Один берег не принимает их, на другом бушует чума. На морских перепутьях свирепствуют чудовища старых мифов – Скилла с Харибдой, хищные гарпии, одноглазые киклопы. На суше – скорбные встречи: вот сочащийся кровью кустарник на могиле троянского царевича, вот вдова великого Гектора, исстрадавшаяся в плену, вот лучший троянский пророк томится на дальней чужбине, вот отставший воин самого Одиссея – брошенный своими, он прибивается к бывшим врагам. Один оракул шлет Энея на Крит, другой в Италию, третий грозит голодом: «Будете грызть собственные столы!» – четвертый велит сойти в царство мертвых и там узнать о будущем. На последней стоянке, в Сицилии, умирает дряхлый Анхис; дальше – буря, карфагенский берег, и рассказу Энея конец.