В 1996 г. стал инициатором дела капитана Александра Никитина по обвинению в шпионаже (в 1999 г. Никитин был оправдан по всем статьям обвинения).
С 27 августа 1998 г. — первый заместитель директора Федеральной службы безопасности РФ (ФСБ). Был утвержден по предложению нового директора ФСБ Путина.
В 2000 г. участвовал в избирательной кампании Путина на выборах президента России, работал в его предвыборном штабе.
18 мая 2000 г. был назначен полномочным представителем президента РФ в Северо-Западном федеральном округе. Правление правозащитного общества «Мемориал» обратилось к Путину с заявлением, в котором говорилось, что назначение Черкесова противоречит идеям построения правового государства и консолидации общества. Заявление было оставлено без ответа. Резиденция полномочного представителя президента РФ в Северо-Западном федеральном округе была размещена в здании, которое ранее занимал Дворец бракосочетаний на Петровской набережной Санкт-Петербурга.
27 мая 2000 г. включен в новый состав Совета безопасности РФ.
В 2002 г. Черкесов вошел в попечительский совет общественной организации Общенациональный фонд «Центр национальной славы России», инициатором создания которого был президент ОАО «Российские железные дороги» Владимир Якунин.
11 марта 2003 г. Черкесов был освобожден от должности полпреда в СЗФО и назначен на должность председателя вновь образованного Государственного комитета по контролю за оборотом наркотиков и психотропных веществ. 21 июня 2003 г. был освобожден от обязанностей члена Совета безопасности.
В марте 2004 г. Государственный комитет по контролю за оборотом наркотиков и психотропных веществ был преобразован в Федеральную службу по контролю за оборотом наркотических средств и психотропных веществ, Черкесов остался ее руководителем.
В декабре 2004 г. опубликовал в «Комсомольской правде» за своей подписью нечто вроде «манифеста воинствующего чекизма»[184]
.23 ноября 2006 г. заявил, что необходимо принудительное лечение от наркомании.
После ареста в начале октября 2007 г. трех ближайших сотрудников (в т. ч. начальника департамента оперативного обеспечения ФСКН генерала Александра Бульбова), опубликовал 9 октября 2007 в «Коммерсанте» статью, в которой выступил против «междоусобицы внутри так называемого чекистского сообщества». Статья вызвала недовольство президента Путина, который заявил: «Выносить такого рода проблемы в СМИ считаю некорректным. И если кто-то действует таким образом, предъявляет такого рода претензии о войне спецслужб, сам сначала должен быть безупречным»[185]
.20 октября 2007 г. президент Путин подписал указ о создании в России Государственного антинаркотического комитета (ГАК) — межведомственного совещательного органа для более эффективной борьбы с незаконным оборотом наркотиков. Комитет возглавил Черкесов.
12 мая 2008 г. президент Дмитрий Медведев освободил Черкесова от должности главы ФСКН, а Путин назначил его руководителем Федерального агентства по поставкам вооружения, военной, специальной техники и материальных средств (Рособоронпоставка; на этой должности он сменил Александра Денисова). В Госнаркоконтроле Черкесова сменил Виктор Иванов).
В 2008 г. был включен в состав Военно-промышленной комиссии при правительстве Российской Федерации.
13 ноября 2009 г. соратник Черкесова генерал Бульбов был освобожден под подписку о невыезде.
В июне 2010 г. был освобожден от должности руководителя Рособо-ронпоставки.
В декабре 2011 г. был избран депутатом Государственной думы РФ шестого созыва по избирательному списку Коммунистической партии РФ (№ 8 в общефедеральной части списка). С декабря 2011 г. — член комитета Государственной думы по обороне. Комментируя свое участие в избирательной кампании, Черкесов сказал: «Иду в парламент для того, чтобы он стал тем, чем должен быть. Местом для дискуссий.»[186]
.В феврале 2015 г., когда в администрации президента РФ рассматривался вопрос о ликвидации ФСКН России, Черкесов высказался против. ФСКН не была ликвидирована, но в 2015 г. ее штатная численность дважды сокращалась.
9 декабря 2003 г. президент Путин присвоил Черкесову специальное звание — «генерал полиции» (соответствует общевоинскому званию генерала армии).
Награжден советским Орденом Красной Звезды (1984, за расследование дела о шпионаже), российскими орденами «За заслуги перед Отечеством» IV степени и Почета. Награжден церковными орденами Русской православной церкви.
Выведен как «Генерал Чаплин» в политико-авантюрных романах петербургского писателя Дмитрия Черкасова (умершего в феврале 2003 г.). В одном из романов «генерал Чаплин» по приказу президента по кличке «Штази» организует отравление некоего «мэра Стульчака».
Женат вторым браком. Жена — Наталья Чаплина, гендиректор ин-формагентстсва «Росбалт», бывший главный редактор санкт-петербургской газеты «Час Пик». Познакомились, когда Чаплина (по совету вице-мэра Санкт-Петербурга Владимира Путина) взяла у Черкесова интервью.
Двое детей.
Согласно декларациям доходов и имущества заработал: