С 1985 по 1990 гг. — сотрудник посольства СССР в Великобритании. В посольстве познакомился с сотрудником внешней разведки КГБ Александром Лебедевым.
В 1990–1992 гг. — первый секретарь Европейского департамента МИД СССР, с 1992 г. — советник Европейского департамента МИД РФ.
В феврале 1993 г. вошел в состав учредителей «Русской инвестиционно-финансовой компании» (РИФК) и стал ее президентом. В 1995 г. РИФК на паях с «Газпромом» приобрела «Национальный резервный банк» (НРБ). Лебедев возглавил банк, Костин стал первым заместителем председателя.
В 1993–1994 гг. был членом правления банка «Империал».
С 1994 по 1996 гг. — первый заместитель председателя правления Национального резервного банка. Курировал направление работы с внешними долгами.
В октябре 1996 г. указом президента РФ был назначен председателем правления Внешэкономбанка СССР. По данным Агентства финансовой информации, кандидатура Костина была представлена председателем Центрального банка РФ Сергеем Дубининым.
В апреле 1997 г. был избран в федеральный Политический Совет Всероссийского общественно-политического движения «Наш дом — Россия» (НДР).
29 августа 1998 г. был введен в состав рабочей группы при и.о. председателя правительства РФ Сергее Кириенко по выработке неотложных мер по преодолению финансового кризиса.
В 1998–1999 гг. участвовал в переговорах с руководством МВФ о предоставлении России финансового кредита.
27 мая 2000 г. на учредительном съезде партии «Единство» был избран членом политсовета партии.
С 18 августа 2000 г. — член совета директоров ОАО «Совкомфлот».
10 июня 2002 г. назначен на должность президента — председателя правления Внешторгбанка вместо Юрия Пономарева. 12 июня 2002 был освобожден от должности председателя Внешэкономбанка.
В январе 2003 г. был избран в состав бюро Российского союза промышленников и предпринимателей (РСПП).
В марте 2004 г. указом президента Путина назначен российским представителем в Деловом консультативном совете форума «Азиатско-тихоокеанское экономическое сотрудничество» на 2004–2006 годы.
С апреля 2004 г. — член наблюдательного совета Промстройбанка (Санкт-Петербург).
В июле 2004 г. избран председателем совета директоров кипрского Русского коммерческого банка (Russian Commercial Bank) — дочерней структуры ВТБ.
В сентябре 2004 г. вошел во Всероссийский общественный комитет по поддержке пострадавших в результате террористического акта в городе Беслане.
В марте 2005 г. Александр Лебедев (бывший компаньон Костина по Национальному резервному банку) обратился в Счетную палату с запросом о проверке Внешторгбанка, который содержал просьбу выяснить источники финансирования мероприятия Russian Night, состоявшегося в конце января 2005 г. в рамках Давосского форума.[218]
С июня 2006 г. — член совета директоров ОАО НК «Роснефть» (председатель совета директоров — Игорь Сечин). Позднее — заместитель председателя совета директоров компании.
С 2006 г. — член попечительского совета фонда «Центр национальной славы России» (ЦНСР) Владимира Якунина (председатель попечительского совета — Владимир Якунин, президент — Сергей Щеблыгин).
В 2007–2010 гг. — член совета директоров ОАО «Российские железные дороги» (президент — Владимир Якунин).
В октябре 2007 г. избран в Высший Совет партии «Единая Россия».
В декабре 2008 г. вместе с министром обороны Анатолием Сердюковым и губернатором Санкт-Петербурга Валентиной Матвиенко подписал меморандум о создании в Кронштадте объединенного военного учебно-научного центра (ВУНЦ) «Военно-морская академия». Этот девелоперский проект оценивался в 100 млрд, рублей и был подготовлен компанией «ВТБ-Девелопмент», которую возглавлял сын губернатора Сергей Матвиенко.
В ноябре 2009 г. Алексей Навальный опубликовал в своем блоге расследование о закупках банком ВТБ в 2007 г. буровых установок в Китае через посредническую компанию за цену, в полтора раза превышающую рыночную. Он обвинил руководство ВТБ и ВТБ-Лизинг в хищениях, сумма которых, по его оценкам, составила 156 млн. долларов. УБЭП ГУВД Москвы, проводившее расследование по факту данной сделки, сообщило, что хищений не обнаружено. В июне 2011 г. состоялся арбитражный суд по иску Навального о признании сделки недействительной. Решением суда в иске Навальному было отказано.