В 1980–1987 гг. — преподаватель юридического факультета ЛГУ.
В 1980–1982 гг. — секретарь комитета ВЛКСМ ЛГУ.
В 1982–1983 гг. — секретарь Ленинградского горкома ВЛКСМ.
В 1983–1985 гг. — секретарь Ленинградского обкома ВЛКСМ. Первым секретарем обкома была в этот период Валентина Матвиенко.
В 1985–1986 гг. — старший преподаватель юридического факультета ЛГУ.
В 1986–1988 гг. — заместитель секретаря парткома КПСС ЛГУ.
В 1989–1991 гг. — директор Института усовершенствования следственных работников (ИУСР) при Прокуратуре СССР в Ленинграде.
В ноябре 1990 г. вместе с Марией Ревновой зарегистрировал на адрес ИУСР «Правовой научно-практический центр «Лойэр» (ПНПЦ ЛОИЭР; руководитель — М.Ревнова). Сдал большую часть помещений ИУСР в аренду и приостановил учебный процесс, за что в результате протестов преподавателей был в сентябре 1991 г. уволен[138]
.В 1991–1992 гг. не работал.
В 1992 г. — заведующий кафедрой права Санкт-Петербургского гуманитарного университета профсоюзов.
В 1992–1994 гг. — ректор; в 1994–1995 гг. — профессор Санкт-Петербургского юридического института.
В 1995 г. — заведующий кафедрой транспортного права Санкт-Петербургского государственного университета водных коммуникаций.
В 1996–1998 гг. — помощник командующего войсками Северо-Западного округа внутренних войск МВД России по правовой работе.
В 1998–2001 гг. — директор Северо-Западного филиала Российской правовой академии Министерства юстиции Российской Федерации.
В 2001–2006 гг. — руководитель управления министерства юстиции Российской Федерации по Северо-Западному федеральному округу.
С июня по октябрь 2006 г. — начальник Главного управления Министерства внутренних дел РФ по Центральному федеральному округу.
С 2006 г. — заместитель генерального прокурора РФ.
В мае 2007 г. был создан Следственный комитет (СК) России при прокуратуре, обладавший высокой степени автономии от прокуратуры. Публичным инициатором этой реформы был председатель Государственной думы РФ Борис Грызлов. Председателем СК — заместителем генерального прокурора был назначен Бастрыкин.
27 ноября 2009 г. на севере Тверской области была взорвана железная дорога во время прохождения скоростного поезда «Невский экспресс», следовавшего из Москвы в Санкт-Петербург. 27 человек погибли. 28 ноября 2009 на месте происшествия работали следователи СКП, был там и Бастрыкин. Около 14.00 раздался взрыв, в результате которого Бастрыкин получил сотрясение мозга.
Пребывая на посту предсдателя СК при прокуратуре РФ, Бастрыкин находился в конфликте с другим заместителем генпрокурора, Виктором Гринем, курировавшим следствие. Гринь постоянно пытался организовать проверку деятельности СК и найти нарушения, а Бастрыкин жаловался на него генпрокурору Юрию Чайке[139]
.В марте 2008 г. Бастрыкин высказался против поддерживаемой генпрокурором Чайкой идеи создания Единого следственного комитета — органа, который объединил бы следственные отделы различных силовых ведомств — прокуратуры, МВД, ФСБ, Госнаркоконтроля.
20 марта 2008 г. в связи с подозрениями в коррупции был отстранен от должности руководитель Главного следственного управления СКП Дмитрий Довгий, который работал с Бастрыкиным с 2001 г. Довгия осудили на 9 лет за взятку и превышение должностных полномочий.
В мае 2008 противостояние Бастрыкина и Чайки перешло в открытую фазу. Чайка вынес постановление, запрещающее Бастрыкину расследовать уголовное дело в отношении членов конкурсной комиссии, избравших в 2005 г. нотариусом домохозяйку Ирину Буксман — жену председателя конкурсной комиссии и главы управления Росрегистрации по Москве Александра Буксмана, впоследствии ставшего первым заместителем генерального прокурора. Свой запрет Чайка мотивировал тем, что уголовное дело в отношении первого заместителя генпрокурора РФ можно возбудить только по заключению райсуда[140]
.30 мая 2008 г. в «Московском комсомольце» было опубликовано интервью Довгия, в котором он рассказал, как Бастрыкин давил на него, требуя возбудить дело против заместителя министра финансов Сергея Сторчака (Сторчак в этот момент находился в СИЗО; дело против него было прекращено в 2011 г. за отсутствием состава преступления), а также заставлял расследовать покушение на друга Бастрыкина, генерала МВД Аулова (ныне — заместитель директора ФСКН), которое Довгий считал инсценировкой[141]
.