С января 1951 года — заместитель директора ЦРУ по планированию. С февраля 1953 по ноябрь 1961 года — директор ЦРУ Он первым занял этот важный пост, будучи гражданским человеком. Под руководством Даллеса ЦРУ превратилось в мощнейшую глобальную разведывательную организацию, способную проводить тайные операции по всему миру.
В ноябре 1961 года Аллен Даллес подал в отставку. Основной причиной этого шага был провал тайной операции ЦРУ по вторжению на Кубу кубинских контрреволюционеров и наемников в апреле того же года.
В 1963 — 1964 годах участвовал в работе комиссии, созданной для расследования обстоятельств убийства президента США Дж. Кеннеди. Автор книги «Искусство разведки» (1963 г.).
Скончался 28 января 1969 года.
В своих мемуарах, увидевших свет на русском языке под красноречивым подзаголовком — «Россию надо поставить на место!» — бывший директор ЦРУ откровенно рассказал о тех методах, с помощью которых осуществлялась тайная война против СССР. Не скрывая своей главной задачи — обеспечить исключительное лидерство Соединенных Штатов в мире, — Даллес достаточно подробно пишет о том, как он этого добивался.
По мнению бывшего американского разведчика номер один, основной задачей ЦРУ всегда была борьба с советской угрозой — по всему миру. При этом он подчеркивал необходимость ведения тотальной разведки, так как «жизненно важные интересы США могут в любое время оказаться под угрозой практически в любом районе земного шара», ибо «ареной противостояния является весь мир». Основными направлениями деятельности ЦРУ в послевоенный период являлись: сбор информации через источников и осведомителей, а также с помощью технических средств, а также активное использование разведывательной информации.
Перед советской внешней разведкой в послевоенный период были поставлены новые задачи, которые она успешно решала. Подтверждением этого являются, в частности, ее определенный вклад в создание отечественного атомного оружия, действия внешней разведки по прекращению тройственной агрессии в 1956 году, когда Англия, Франция и Израиль атаковали Египет, и урегулирование кризисных ситуаций на Ближнем Востоке вплоть до 1967 года, а также мероприятия по Карибскому кризису 1962 года, в разрешении которого советская разведка принимала непосредственное участие, венгерским 1956 и чехословацким 1968 года событиям. С другой стороны, в этот же период формировались подходы к разрядке международной напряженности.
Объем задач внешней разведки значительно возрос, география ее деятельности расширилась и стала охватывать весь мир. В новых условиях значимость добываемой разведкой информации возросла. Крайне важно было вскрыть секретные военно-политические планы США и Англии в отношении Советского Союза, осветить ход англо-американских переговоров, касающихся действий на случай военного столкновения с СССР, разработку планов перевооружения, создания НАТО и других военно-политических блоков. Но главная задача внешней разведки в послевоенные годы, поставленная руководством страны, состояла в том, чтобы держать в ноле зрения подготовку военного нападения на Советский Союз с применением ядерного оружия. А такие планы, как показывает полученная разведкой в те годы информация, активно разрабатывались военными кругами США и Англии.
Наряду с этим ставились задачи по информационному обеспечению текущих вопросов внешней политики Советского государства. Среда них, например, получение сведений о планах западных держав по германскому вопросу, освещение кризисных ситуаций, связанных с проблемами Западного Берлина, Ближнего Востока, распада колониальной системы.
Для решения столь важных задач требовалось совершенствование разведки, ее структуры, организации управления ее деятельностью и методов ведения работы. В 1947 — 1953 годах имела место структурная перестройка военной и политической разведок, направленная на повышение эффективности их деятельности и поиск оптимальных форм управления в условиях нарастания конфронтационных тенденций.
30 мая 1947 года Совет Министров СССР принял постановление о создании Комитета информации (КИ) при Совете Министров СССР, на который возлагались задачи политической, военной и научно-технической разведки. Единый орган разведки возглавил В.М. Молотов, бывший в то время заместителем Председателя Совета Министров СССР и одновременно министром иностранных дел. Его заместителем, который занимался участком внешней разведки, был назначен опытный чекист, в прошлом руководивший работой разведывательных и контрразведывательных подразделений органов госбезопасности, Петр Васильевич Федотов.
Для руководства разведаппаратами за рубежом в КИ был введен так называемый институт Главных резидентов, которыми, как правило, назначались послы или посланники. Первым таким Главным резидентом стал бывший сотрудник ИНО НКВД Александр Семенович Панюшкин. С ноября 1947 по июнь 1952 года он был послом СССР в США, являясь одновременно Главным резидентом внешней разведки в этой стране.