Наивысшего расцвета монастырь достиг в XVI веке, став важнейшим центром духовной жизни Русского Севера. Однако расцвет длился недолго: в 1798 году решением Синода обитель закрыли и обратили в приходскую церковь. Прошел век, и празднование в 1898 году 500-летия Ферапонтова монастыря, публикации о нем историков Ивана Бриллиантова и Николая Успенского способствовали тому, чтобы обитель вернулась в эти стены. Но уже в 1924 году монастырь закрыли вновь. С тех пор на его территории расположился Музей фресок Дионисия – филиал Кирилло-Белозерского историко-архитектурного и художественного музея-заповедника. Переживший за 70 лет немало тягот, он в 1990-е годы внесен в реестр особо ценных объектов культурного наследия России.
Всемирную известность музею в Ферапонтове принес его главный экспонат – росписи собора Рождества Богородицы, построенного в 1490 году. Высочайшее художественное достоинство фресок определило их исключительное место в истории русской живописи. Более того, им выпала счастливая судьба: не в пример другим древним памятникам этот комплекс избежал серьезных утрат и поздних поновлений. Фрески Ферапонтова монастыря – самый ранний ансамбль храмовых росписей Северной Руси, полностью сохранившийся в подлинном облике.
Удивительна «вписанность» Ферапонтова монастыря в природу, которая осталась в неприкосновенности. «Средневековый архитектурно-живописный комплекс чаще всего предстает перед нами вырванным из естественной среды, из архитектурного или пейзажного окружения, с которым он так органично, так неразрывно был связан, – пишет искусствовед И.Е. Данилова. – Затерявшийся в современном городе, стиснутый новыми зданиями, подавляющими храм, опутанный электропроводами, в сутолоке автомобилей, он оказывается в ином пространстве, ином временном измерении. Нужно большое напряжение фантазии, чтобы мысленно восстановить оборванные временем связи, чтоб оживить памятник, ставший музейным экспонатом». Ферапонтово сохраняет эти целостные связи. Творения зодчих неотделимы от ландшафта, уцелевшего на протяжении веков: озеро, луга, деревья под бесконечным небом Севера. Вокруг – тишина и уединение, которым не помеха даже многочисленные паломники, собирающиеся в эти «святые места» из самых отдаленных городов и весей.
Фрески, занимающие площадь 600 квадратных метров, написаны в небывало короткий срок – всего за 34 дня. С 6 августа по 8 сентября 1502 года. Очевидно, речь идет только о живописных работах, без подготовительного этапа. Столь точную дату исследователи установили по надписи, оставленной самими художниками в храме над дверным проемом (ее расшифровка, как и решение многих загадок Дионисия, была делом непростым и нескорым).
«В лето 7010-е месяца августа на 6 [день] на Преображение Господа нашего Иисуса Христа начата бысть подписываться сия церковь, а кончана на 2 лето месяца сентября в 8 [день] на Рождество Пресвятыя владычица нашея Богородица Мария при благоверном князе Иване Васильевиче всея Руси […]. А писцы Дионисие иконник со своими чады. О, владыко Христос, всех царь, избави их, Господи, от мук вечных».
Росписи Дионисия завораживают, светлые краски, преобладающие в его палитре, делают рисунок легким и воздушным. Отрешенные и возвышенные образы, написанные Дионисием, «животворны» и светоносны. Безукоризненно точно владея рисунком и ритмом, смело удлиняя пропорции, окрашивая фигуры в изысканные «райские» цвета, мастер создал зримый образ духовного идеала эпохи. Важнейшую роль в его произведениях играли безукоризненно точный, предельно скупой рисунок, ритм и цвет. Колорит – светлый, изысканный. «Цвет, не отягченный материей, делает среду, окружающую фигуры, легкой, прозрачной, предельно одухотворенной» – так предельно скупо и ярко характеризует работу древнего мастера крупнейший в наше время исследователь древнерусского искусства Лев Лифшиц.
Добавим к этому поразительное мастерство композиции, которым был наделен Дионисий. На стенах сравнительно небольшой Рождественской церкви начертано более 260 сцен и фигур, однако в храме не возникает чувства затесненности, и роспись, часто уподобляемая цветному узорчатому ковру, сплошь застилающему стены и своды, необычайно гармонирует с архитектурными формами.
На стенах соборной церкви Ферапонтова монастыря запечатлен «результат многовекового опыта художественного православного богословия, представление русского общества об образах Царствия Небесного».
Как полагают историки, знаменитый столичный мастер «с своими чады» Феодосием и Владимиром приехал в Белозерье по приглашению влиятельного ростовского епископа Иоасафа, происходившего из знатного рода князей Оболенских и в юности прошедшего в Ферапонтовом монастыре послушание.