Генрих начал потихоньку готовиться к тому дню, когда он сам наденет корону. Однажды вечером после ужина он сидел с друзьями, распивая вино. Считая, что он находится среди своих, дофин заметил, что «когда он станет королем, то произведет таких-то и таких-то людей в маршалы, пожалует орденами», добавив, что вернет ко двору коннетабля Монморанси. Франсуа де Вьевиль (один из закадычных друзей дофина, впоследствии маршал Франции), вспоминавший об этом событии, заволновался, что разговор могут подслушать, и, желая предупредить Генриха, сказал «ты делишь шкуру неубитого медведя». Сам же постарался немедленно исчезнуть. Чутье не подвело его. Королевский шут Брианда, сидевший незамеченным в алькове у окна столовой, бросился к своему господину. Вообразив, будто принц грозится узурпировать владения короля, он обратился к тому просто как к Франциску Валуа и рассказал о Генрихе. Франциск отправил в покои сына вооруженных людей, но принц и его друзья, предупрежденные об опасности, уже сбежали, не дожидаясь прибытия стражи. Король, разъяренный их побегом, обратил гнев на остатки брошенного ужина. Пажи и дворяне разбежались, выпрыгивая из окон, и немудрено: Франциск расшвыривал ножи, тарелки, попадая в слуг, опрокидывал мебель и срывал гобелены со стен. Генрих не появлялся при дворе в течение месяца, пока не утих гнев отца, и друзьям его не разрешили вернуться.
Противостояние отца и сына продолжалось — осенью 1544 года король изгнал со двора Диану де Пуатье, ибо дофин сместил с хлебной должности одного из приживальщиков д'Этамп во время кампании против англичан в Пикардии. Темпераментная герцогиня то обрушивала на Франциска поток обвинений, то расточала ему пылкие ласки, намекая, что тот может их лишиться, если не поквитается с любовницей сына, и король наконец решился выслать Диану. Та отправилась в свой замок в Анэ, а следом за ней — Генрих, демонстративно проводя там много времени. Фаворитка Генриха не получала разрешения вернуться ко двору до следующего года. Екатерина торжествовала, видя позор соперницы, а дофин запретил ей разговаривать с д'Этамп.
Отсутствие Дианы открыло перед Екатериной череду светлых дней. Она расцвела и наслаждалась благосклонностью короля. Очевидно, что, несмотря на убывающие силы, Франциск был в состоянии оценить достоинства невестки и те блага, которые она принесет Генриху, когда станет королевой. Король недвусмысленно намекал: восхищение и почет, достающиеся Диане, по праву должны принадлежать Екатерине. До чего же приятно, после бесчисленных сцен между воюющими фаворитками, иметь рядом с собой женщину преданную и здравомыслящую, никогда не демонстрирующую прилюдно свой гнев и обиды! На Рождество в тот году король осыпал невестку подарками и особыми милостями. В числе прочих даров были рубин и бриллиант ценой в 10 тысяч экю. Екатерина, беременная на сносях дочерью Елизаветой, была избавлена от бесконечных советов соперницы касательно здоровья и воспитания младенца-сына. Для нее настало счастливое время! Обычно страдавшая от недостатка внимания, она купалась в благосклонности короля и, к его удовольствию, 2 апреля 1545 года подарила ему внучку.
Когда Карл и Генрих вместе отправились под Булонь, пытаясь изгнать англичан, захвативших город в 1544 году, между братьями словно бы установилось перемирие. Франциск, старавшийся заниматься делом, чтобы отвлечься от проблем со здоровьем, сопровождал сыновей. Генрих и его брат едва разговаривали друг с другом с момента подписания мира при Крепи, но постепенно дух братства стал брать свое, особенно во время военных операций. В августе 1545 года разразилась эпидемия чумы. 6 сентября Карл и кое-кто из молодых вельмож ворвались в дом, обитатели которого умерли от этой болезни. По-юношески самоуверенный, он решил заглянуть внутрь, хотя его и умоляли не трогать там ничего. Смеясь, молодой принц воскликнул: «Ни один из сыновей Франции еще не умирал от чумы!» — и вместе с друзьями начал крушить все вокруг, биться подушками и разрубать пополам матрасы. Его вера в королевский иммунитет против смертельных болезней оказалась безосновательной. К вечеру он заболел и три дня спустя умер.
Эта скоротечная болезнь заставила двадцатичетырехлетнего принца страдать от сильного жара, жестоких болей и рвоты. Едва услышав о болезни брата, Генрих бросился к его постели, но его не пустили. Трижды он боролся с преграждавшими ему путь, желая пробиться к брату, а когда Карл умер, утрата повергла Генриха в глубочайшую скорбь. Мир при Крепи теперь лишился смысла, и угроза раздела страны, созданная неразумием Франциска, наконец-то миновала. Старый король впал в меланхолию, которая не оставляла его до конца дней. Теперь стало необходимо учить дофина — которого он так долго держал в отдалении — управлять государством. Однако Генрих вскоре разочарованно убедился, что отец по-прежнему находится под влиянием мадам д'Этамп и ее клики. Генрих отказался посещать заседания совета, заявив, что не хочет быть опозорен неверными политическими шагами отца, когда унаследует трон.