В 1928 году он принял постриг и тогда же был хиротонисан в викарного епископа Московской епархии; впоследствии занимал Брянскую, Вологодскую и Архангельскую кафедры. Но в 1939 году вынужден был оставить архиерейское служение. В начале войны Преосвященный Иоанн оказался в Ульяновске, возле Главы Русской Церкви — Патриаршего Местоблюстителя. Там он вступил в управление Ульяновской епархией, в 1942 году был переведен в Ярославль, а в 1944 году, после назначения митрополита Николая на Крутицкую кафедру, был возведен в сан митрополита Киевского и назначен Экзархом Украины.
Ему предстояло много потрудиться над умиротворением верующего украинского народа и устроением церковной жизни на Украине, расстроенной раскольническими действиями епископа Поликарпа и других самочинников. Митрополит Иоанн взял на себя тяжелую ношу по очищению украинского клира от самозванцев, получивших незаконное посвящение от запрещенных епископов. И наконец, под его общим руководством осуществлялось воссоединение греко–униатов в Галиции и Закарпатье. В течение 20 лет, до 1964 года, митрополит Иоанн подвизался на старейшей русской епископской кафедре. Несмотря на преклонный возраст и крайнюю занятость административными трудами, он часто служил в соборах и монастырских церквах, за богослужениями проповедовал. Митрополит Иоанн скончался на покое в Киеве 29 марта 1968 года, переступив за 90–летний рубеж своей многотрудной и многоплодной жизни.
В послевоенные годы Русская Православная Церковь, преодолевая внутренние расколы и отдаления, приобрела небывало высокий авторитет в православном мире.
В июле 1948 года в связи с празднованием 500–летия автокефалии в Москве состоялось Совещание Глав и представителей Поместных Православных Церквей. В Совещании участвовали Патриархи: Московский Алексий, Грузинский Каллистрат, Сербский Гавриил, Румынский Юстиниан, экзарх Болгарии митрополит Стефан, представитель Антиохийского Патриарха митрополит Александр, епископ Корчинский Паисий от Албанской Церкви и архиепископ Белостокский Тимофей — от Польской Церкви.
Юбилейный доклад, посвященный 500–летию автокефалии Русской Церкви, сделал доцент Московской духовной академии Н. И. Муравьев. Среди докладов, вызвавших особый интерес у участников Совещания, были "Ватикан и Православная Церковь" протопресвитера Г. Костель ника, "Ватикан и Православная Церковь в Болгарии" митрополита Пловдивского Кирилла, "Об англиканской иерархии" митрополита Сливенского Никодима, "К решению вопроса об англиканской иерархии" профессора В. С. Вертоградова, "О церковном календаре" профессора А. И. Георгиевского, доклад об экуменическом движении протоиерея Г. Разумовского.
Совещание 1948 года вынесло резолюции по вопросам о взаимоотношениях с Ватиканом, с экуменическим движением, об англиканской иерархии и церковном календаре. Участники Совещания осудили Римскую курию за ее подрывные действия по отношению к Православию, за упорное стремление к насаждению унии; Главы и представители Православных Церквей не сочли благовременным для Православных Церквей участие во Всемирном Совете Церквей, в котором решительно преобладали протестантские течения. В резолюции сказано: "Снижение требований к условию единения до одного лишь признания Иисуса Христа нашим Господом умаляет христианское вероучение до той лишь веры, которая, по слову апостола, доступна "бесам". Совещание подтвердило необходимость для Православных Церквей, живущих по двум календарям, совершать праздник Святой Пасхи одновременно, по Александрийской Пасхалии. Что касается вопроса об англиканском священстве, вызвавшем разногласие, Совещание постановило, что вопрос о признании его действительности обусловлен достижением вероисповедного единства Англиканской Церкви Православием. В своих решениях Московское Совещание проявило неукоснительную верность Православному преданию, здоровый традиционализм и трезвость в оценке западной церковной жизни.
На празднование 500–летия автокефалии Русской Церкви прибыли представители Кипрской и Элладской Церкви — митрополит Германос и митрополит Хризостом, которые, однако, не участвовали в Совещании.
Сразу же после Великой Отечественной войны Русская Церковь включилась в миротворческое движение. В обстановке начавшейся в 1947 году холодной войны миротворческие призывы Патриарха Алексия и священноначалия Русской Церкви расценивались многими на Западе как политические акции. Но миллионы христиан во всем мире с доверием относились к пастырской озабоченности судьбой человеческого рода, которой были продиктованы миротворческие выступления иерархов Русской Церкви.
Самым деятельным участником миротворческого движения из российских иерархов в послевоенные годы был ближайший помощник Патриарха — митрополит Крутицкий Николай (в миру — Борис Дорофеевич Ярушевич). Он родился в семье священника в 1891 году в городе Ковно. Окончив с золотой медалью Ковенскую гимназию, юноша, по совету родителей, поступил на физико–математический факультет Петербургского университета, хотя душа его лежала к священству.