Князь Дмитрий Михайлович начал службу при дворе с чина стряпчего – низшей придворной должности. Впрочем, для того положения, в котором находился Пожарский в начале своей карьеры, это было большим успехом. Возможно, его появлению при дворе содействовало родство с дьяками Щелкаловыми. Есть и другая гипотеза: Пожарскому мог покровительствовать его «старейший дядя», дальний родич по линии Стародубских, князь Андрей Иванович Гундоров, дворецкий царицы Марии Григорьевны. В 1598 году князь Дмитрий Михайлович подписал грамоту об избрании на царство Бориса Годунова. Около 1600 года князь Дмитрий Михайлович и его мать, назначенная верховой боярыней при царевне Ксении, попали в опалу, правда, ненадолго. После того как для Пожарского вновь, по его собственному выражению, «милость царская возсияла», он получил чин стольника.
В апреле 1604 года князь Дмитрий Михайлович получил годовое жалованье в 20 рублей, и из этих денег приобрел боевого коня (12 рублей). Неясно, участвовал ли Пожарский в боевых действиях против Лжедмитрия I. Во всяком случае, благосклонность царя Бориса не повлияла на положение Пожарского при дворе самозванца. При Лжедмитрии I князь дважды упоминается как участник придворных церемоний: он «сидел за ествою» у воеводы Ю. Мнишека, а затем у польских послов на царской свадьбе.
Вероятно, что при Шуйском Пожарский вновь ненадолго попал в опалу: он упоминается в списке дворян московских, а не стольников, что было понижением. Однако вскоре князь выдвинулся благодаря воинским талантам. Во время боев с войсками Болотникова под Москвой князь был головой. В декабре 1608 года он разбил тушинцев и «литовских людей» под Коломной, «языков многих захватил, и многую у них казну и запасы отнял». Через год разгромил разбойника Салкова, промышлявшего на Владимирской дороге.
За военные подвиги и участие в обороне Москвы от тушинцев князь Дмитрий Михайлович был пожалован в поместье селом Нижний Ландех с 20 деревнями и 7 «починками» (небольшими поселениями) в Суздальском уезде. Жалованная грамота отмечала, что князь «против врагов стоял крепко и мужественно», царю Василию и Московскому государству «многую службу и дородство показал», «на воровскую прелесть и смуту <…> не покусился, стоял в твердости разума своего крепко и непоколебимо». Благодаря достижениям и родовому наследству князя его владения составили более 3700 четвертей земли вотчины и поместья в разных уездах.
Весной 1610 года князь Д. М. Пожарский был послан на воеводство в Зарайск, к которому со всех сторон подступала «смута». Сосед по воеводству, рязанский правитель П. П. Ляпунов искушал Пожарского предложением посадить на трон князя Скопина. После смерти молодого полководца Ляпунов не успокоился и требовал мстить Василию Шуйскому. Пожарский предложения Ляпунова отверг и запросил помощи из Москвы. Помощь оказалась кстати, вскоре Зарайск «всем городом» восстал за Лжедмитрия II. Воевода заперся с небольшим отрядом в кремле и объявил о своей поддержке Василия Шуйского. Князя и его соратников укреплял протопоп зарайского Никольского собора Дмитрий Леонтьев, пользовавшийся большим влиянием в городе.
Не сумев взять крепость, мятежники вступили с князем в переговоры. Пожарскому удалось настоять на том, что Зарайск будет держать сторону Василия Шуйского, пока тот царствует в Москве: «Будет на Московском государстве по-старому царь Василий, ему и служить; а будет кто иной, и тому так же служить». Затем князь совершил поход на Коломну и «обратил» ее к царю Василию.
Противоречия между Ляпуновым и Пожарским не помешали им совместно действовать при организации подмосковного ополчения. Пожарский спас Ляпунова, осажденного изменником Сунбуловым в Пронске, а затем поспешил обратно в Зарайск. Прибыл он вовремя. Быстрый Сунбулов уже подступил к городу и сумел взять острог. Князь Дмитрий совершил смелую вылазку из крепости и нанес противнику поражение.
В марте 1611 года мы видим Пожарского в столице, в самой гуще уличных боев. Он собрал пушкарей с соседнего Пушечного двора и стрельцов из ближайшей слободы и возглавил сопротивление в острожке у своей приходской церкви Введения на Лубянке. Введенский острожек Пожарского оставался одним из последних центров сопротивления, пока большинство его защитников не были перебиты, а князь тяжело ранен. Его едва успели вывезти с поля боя в Троице-Сергиев монастырь.
Такова была деятельность Пожарского до того, как он принял предложение возглавить нижегородское ополчение. Благодаря ей он получил известность. Позднее нижегородские земцы писали, что избрали князя Дмитрия Михайловича: «за разум, за правду, за дородство[48], и за храбрость».