То, как монтанизм понимал роль Духа в Церкви, имело еще большее значение, чем его представление о роли Духа в Троице, и главное доктринальное сражение состоялось именно по этому вопросу. Монтанизм притязал на сверхъестественное вдохновение Святым Духом как на источник своего пророчества и называл моральное падение Церкви в качестве главной причины утраты ею этой силы Духа. Большинство православных авторов во II и даже в III веках считали, что подобное вдохновение Святым Духом не только возможно, но имеет место и действует в Церкви. Отвечая на вызов монтанизма, они, как правило, не могли принять точку зрения, согласно которой век сверхъестественного вдохновения прошел. Самые ранние критики монтанизма не пытались отрицать сверхъестественный характер нового пророчества. Вместо этого они соглашались с тем, что экстатические состояния у монтанистов были сверхъестественными по своему происхождению, но при этом утверждали, что в данном случае сверхъестественно действие не Святого Духа Божия, а духов бесовских. В то же время упадок истинного пророчества и экстраординарных проявлений Духа среди простых верующих кафолической Церкви снижал эффективность этого обвинения, а именно - что пророчество монтанистов было ложным пророчеством, постольку его сверхъестественный источник является демоническим.
Существовал еще один способ справиться с доктринальными последствиями монтанистского вызова, и в будущем ортодоксия пошла именно по этому пути. Первым выразителем этой точки зрения, согласно имеющимся сведениям, стал современник Тертуллиана Ипполит Римский. Он откровенно признал, что слабость, которую монтанизм обнаружил в Церкви, связана с представлением о продолжающемся пророчестве. Эта концепция сильно окрашена эсхатологией, ибо апокалиптика (как подсказывает само это слово, означающее «откровение») всегда несет в себе понятие о дополнительном откровении, которое, помимо прочего, убеждает носителя апокалиптических настроений в том, что конец действительно близок. Ипполит, подвергая сомнению сами основы монтанистского движения, был гораздо последовательнее, чем большинство антимонтанистских авторов. Он был откровеннее преобладающего числа своих современников, допуская, что Церковь не обязательно живет в последние времена, и, в противовес монтанизму, выступал в защиту позиции, которая позволяла Церкви примириться с тем фактом, что второе пришествие Господне откладывается. Перенося время второго пришествия в будущее, Ипполит отодвигал время пророчества в прошлое. Оно завершилось с апостолом Иоанном, Апокалипсис которого, по мнению Ипполита, явился последним значимым пророчеством, исходившим от Святого Духа. И если Иоанн имел право в своей пророческой деятельности претендовать на вдохновение Духом, то так называемые пророки более позднего времени такого права не имели.
Противопоставляя авторитет библейских Пророков Ветхого и Нового Заветов претензиям новых пророком. Ипполит нанес удар по самой основе монтанисткого движения. Однако при этом он и следующие за ним богословы нанесли удар и по христианскому движению, которое им предшествовало. Шепелерн так кратко описывает эту ситуацию: «Полстолетия раньше такое движение могло бы еще рассчитывать на церковное признание. Но проповедующего о суде Иоанна от выступающего с подобной Проповедью Монтана отделяет решающий этап в развитии церковной организации и упрочении статуса священнослужителей! так что теперь тщетно было противопоставлять свободные проявления Духа их авторитету». А дело просто в том, что в контексте направления, которое в то время приняло развитие церковного учения, монтанизм устарел и не мог преуспеть или выжить. Он послужил указателем на постепенное затвердение провозвестия и деятельности Церкви и на ее неизбежную потребность в фиксации вероучения в определенных формах - и в этом заключалось его главное значение да развития церковного вероучения.