Танк был вооружен спаренной установкой пулеметов: 12,7-мм ДШК обр. 1938 г. и 7,62-мм ДТ, располагавшихся в броневой маске в амбразуре вращающейся башни. Длина ствола пулемета ДШК составляла 78,7 калибра, высота линии огня – 1590 мм. Углы наводки спаренной установки по вертикали находились в диапазоне от -8° до +25°. Стрельба из пулеметов велась с использованием оптического прицела ТМФП или дублирующего механического прицела. Для наводки спаренной установки использовались шестеренчатый механизм поворота башни (справа от установки) и винтовой подъемный механизм (слева от установки). Ведение огня из пулемета ДШК обеспечивалось нажатием на кнопку предохранителя, располагавшуюся на рукоятке механизма поворота башни, и опускании рукоятки вниз.
Прекращение стрельбы – возврат рукоятки механизма поворота башни в верхнее положение. Стрельба из пулемета ДТ обеспечивалась аналогичными действиями с рукояткой подъемного механизма спаренной установки. В боекомплект пулемета ДШК входили 500 патронов с бронебойной пулей Б-30, бронебойно-зажигательной пулей Б-32, а также с бронебойно-зажигательно-трассирующей пулей БЗТ. Начальная скорость пули составляла 850 м/с, боевая скорострельность – 80 выстр./мин., прицельная дальность стрельбы – 3500 м. Непрерывное питание пулемета ДШК патронами осуществлялось из кольцевого короба башни. Патрон с бронебойной пулей Б-30 предназначался для поражения бронированных целей на дистанции до 400 м, а патрон с бронебойно-зажигательной пулей – для поражения бронированных целей на дистанции до 500 м и воспламенения бензина за броней. Для повышения бронепробиваемости основного оружия в боекомплект машины были введены 12,7-мм патроны с бронебойно-зажигательной пулей БС-41, которая обладала повышенным бронебойным действием по сравнению с пулями Б-30 и Б-32. Боекомплект к пулемету ДТ состоял из 2016 патронов (32 диска).
Для усиления огневой мощи Т-40 тульское ОКБ-15, руководимое Б.Г. Шпитальным, в инициативном порядке предложило в июле 1941 года установить на нем свой скорострельный 7,62-мм пулемет ШКАС (или два спаренных), не имевший, однако, кроме высокого темпа стрельбы при малой массе секундного залпа (0,288 кг/с) и ничтожной дульной энергии каких-либо преимуществ перед штатной установкой. Эта работа была отменена распоряжением наркомата вооружения как явно неэффективная.
В том же июле 1941 года Наркомат вооружения дал задание на установку в башне танка Т-40 более мощной серийной 23-мм авиапушки БТ-23 конструкции Я.Г. Таубина и М.Н. Бабурина, доработанной в ОКБ-16 А.Э. Нудельманом. К сожалению, испытания ее путем отстрела 4 августа дали отрицательный результат.
Работы по вооружению танка Т-40 автоматической малокалиберной пушкой начались еще в довоенное время. Еще в декабре 1939 года ОКБ № 16 под руководством Таубина получило задание на разработку для танка Т-40 23-мм автоматической пушки с обойменным питанием. Проект такого орудия, получивший индекс ПТ-23ТБ (пушка танковая 23-мм системы Таубина-Бабурина), утвержденный в апреле 1940 года, был вскоре реализован ОКБ-16 «в металле» на основании конструкции легкой 23-мм пехотной противотанково-зенитной пушки. В декабре 1940 года для проведения полигонных испытаний выделили опытный танк, в башне которого стоял единственный доведенный до рабочего состояния опытный образец орудия. В конической башне вместо спаренной установки пулеметов ДШК и ДТ была размещена спаренная установка 23-мм автоматической пушки ПТ-23 ТБ и 7,62-мм пулемета ДТ. Пушка была разработана на базе авиационной автоматической пушки МП-6 в ОКБ-16 (г. Москва). Для установки пушки в танк ее конструкция была доработана А.Э. Нудельманом. Углы наводки спаренной установки по вертикали составляли от -5° до +27°. Для прицельной стрельбы использовался телескопический прицел ТМФП-1 и простой механический прицел. Дальность стрельбы прямой наводкой составляла 2800 м, максимальная – 9000 м.