При жизни Ленина Алексей Иванович находился на ключевых постах в руководстве страны. В первом советском правительстве в конце октября — начале ноября 1917 года он занимал должность министра внутренних дел. В 1918–1921 и 1923–1924 годах являлся председателем Высшего Совета народного хозяйства (ВСНХ).
После кончины Ленина — 2 февраля 1924 года Рыков был назначен постановлениями ЦИК СССР и ВЦИК РСФСР на посты председателя Совнаркома СССР и Совнаркома РСФСР. Иными словами, он возглавил после Ленина одновременно правительство Союза и правительство России, продолжив практику совмещения этих постов. В 1926 году Рыков получил и третий пост, который занимал Ленин, став Председателем Совета Труда и Обороны СССР.
Алексей Иванович являлся убежденным сторонником НЭПа как рычага долговременной экономической политики. Он не считал НЭП временной формой экономической деятельности и выступил против свертывания его в конце 20-х годов.
Рыков был противником чрезвычайных мер в коллективизации и индустриализации страны. Именно эти установки составили один из приоритетов идеологии «правого уклона» в партии, как охарактеризовал позицию Рыкова и его сторонников И. В. Сталин. Он по этому поводу отмечал: «Товарищи Рыков и Бухарин очевидно стоят
Большевистское руководство увидело в «правых» ярых «агентов кулачества», «адвокатов зажиточного крестьянства». Между тем, Рыков и его сторонники выступали не только против «административных безобразий, — по выражению Алексея Ивановича, — в отношении зажиточных слоев деревни». Они считали, что возрождение и развитие промышленности вообще не может осуществляться за счет деревни. Однако их позиция была воспринята как обратная по характеру попытка осуществить развитие сельского хозяйства за счет промышленности.
Такая оценка взглядов Рыкова и его сторонников еще более укрепилась в руководстве ВКП(б) в ходе дискуссии о разработке первого пятилетнего плана развития народного хозяйства. Алексей Иванович предложил также, наряду с этим планом, подготовить двухлетний план развития сельского хозяйства. Сталин, отвечая на его предложение, утверждал: «Двухлетний план выступил у т. Рыкова на сцену для того, чтобы потом, в ходе практического осуществления пятилетнего плана, противопоставить пятилетке двухлетку, перестроить пятилетку и приспособить ее к двухлетнему плану, сократив и обкорнав ассигнования на дело индустрии».
Важнейшей идеей, пропагандировавшейся Рыковым, была идея подлинной смычки рабочего класса с крестьянством не в ущерб последнему. Алексей Иванович добился введения трехстадийной уплаты единого сельхозналога (частично — деньгами), а с 1925 года — полной замены натурального налога денежным взносом. Рыков провел снижение цен на товары повседневного крестьянского спроса: соль, керосин, спички, ситец.
Основная претензия, предъявлявшаяся Рыкову и его сторонникам, состояла, по словам Сталина, в следующем: «Они не хотят признавать, что всемерное развитие индустрии является ключом преобразования всего народного хозяйства на началах социализма».
Критике взглядов Рыкова и других «правых уклонистов» была посвящена речь Сталина «О правой опасности в ВКП(б)» на Пленуме Московского комитета партии 19 октября 1928 года. Много гневных стрел было пущено в адрес Рыкова, Бухарина, Томского в сталинском Отчетном докладе ЦК XVI съезду партии, проходившему в июне-июле 1930 года. В нем, кстати, увиденная «правыми» опасность крушения страны в ходе ее тогдашнего развития была названа «тараканьей опасностью».
Известный американский историк и советолог Стивен Коэн, анализируя деятельность «правой» оппозиции, высказал мнение о том, что Рыков лишь как бы ассистировал Бухарину, а Бухарин оставлял ему излагать только «детали и статистку». Это было, однако, далеко не так: Алексей Иванович постоянно демонстрировал самостоятельность политического мышления.
Среди идей, выдвигавшихся Алексеем Ивановичем, было немало созвучных нынешнему дню. Говоря об этом, следует иметь в виду, что Рыков и его сторонники по существу выдвинули идею организации в СССР регулируемого рынка.
Увидев дальнейшее развитие страны в рамках НЭПа и на фундаменте его принципов, Рыков и «правые» хорошо понимали и перспективы этого процесса, который, по мнению современных исследователей, предполагал «постепенную эволюцию авторитарного режима 20-х годов в сторону его либерализации и плюралистичности». Не допустить такой эволюции, грозившей капитализацией страны, и стремилось сталинское руководство, поднимая на щит вопрос о «правой опасности в ВКП(б)».
Причем критика «правого уклона» со временем была подкреплена и оргвыводами. Объединенный Пленум ЦК и ЦКК ВКП(б) подверг, во-первых, в своей резолюции осуждению политические взгляды рыковцев и бухаринцев. Во-вторых, Пленум принял решение освободить Бухарина от работы в «Правде» и в Коминтерне. Через месяц потерял один из своих постов и Рыков.