Одну машину потеряли в авиационной аварии весной 1987 года, несколько самолетов, в том числе и первые опытные, использовались ОКБ для работ по различным программам совершенствования Ту-160. К моменту прибытия самолетов в 184‑й Гвтбап его летный состав уже прошел теоретическую подготовку в Казани и в Самаре, летал на Ту-22М3, которые незадолго до этого с целью освоения летчиками тяжелых самолетов с крылом изменяемой стреловидности получил и освоил полк. В первую очередь Б.И. Веремей и заводские летчики-испытатели из Казани готовили летчиков-инструкторов для 37‑й ВА, куда входил полк. С помощью инструкторского состава проходила программа вывозных полетов для строевых летчиков. По отзывам летчиков, до этого летавших и на Ту-16, и на Ту-22М3, лучше машины не было. Эргономику кабины хвалили все. Пожалуй, единственным объектом критики со стороны летных экипажей стали «истребительные» кресла, малоприспособленные для многочасовых полетов. Но положение исправилось с внедрением подушки с пульсирующим воздухом для массажа.
Постепенно Ту-160 становились боевыми единицами. Уже в августе 1987 года экипаж генерала Л.В. Козлова и командира 184‑го Гвтбап В. Гребенникова совершил первый полет на имитацию боевого применения. В ходе государственных испытаний, завершившихся в середине 1989 года, с Ту-160 было выполнено четыре пуска крылатых ракет — основного вооружения самолета. Была достигнута максимальная скорость горизонтального полета — 2200 км/ч, однако в ходе эксплуатации скорость была ограничена величиной 2000 км/ч, что было обусловлено требованиями сохранения ресурса.
Вскоре начались полеты самолетов полка за пределы СССР. Самолеты ходили за «угол», в Атлантику, покрывая огромные расстояния, выходя в расчетные точки пуска крылатых ракет по территории США и Канады. На их перехват по маршруту поднимались истребители-перехватчики стран НАТО. В западной печати появились фотографии нового советского самолета.
В 1988 году с ним мог близко ознакомиться министр обороны США Фрэнк Карлуччи на показе в Кубинке. Любопытная деталь, усаживаясь в кабину русского ракетоносца, Карлуччи ударился головой о приборный щиток. С той поры летчики Дальней авиации называют его не иначе как щитком Карлуччи. В день показа ракетоносца случилось непредвиденное. Во время демонстрации американской делегации нового самолета случился конфуз. Перед выруливанием на старт на двух самолетах не удалось запустить по одному двигателю. Если это был бы обычный полет, то летчики выключили бы двигатели и техники стали бы искать причину отказа. Но тут на карту был поставлен престиж страны, престиж Дальней авиации. И тогда наши летчики взлетели на трех двигателях и выполнили всю программу показа новой техники американцам. Те не дураки, заметили, что на двух кораблях дымный след шел только от трех двигателей. Командующий Дальней авиацией Петр Степанович Дейнекин, конечно же, зная, что произошло, объяснил американцам, что двигатели работают на разных режимах и поэтому не обозначают себя дымным следом. Американцам и в голову не могло прийти, что русские летчики продемонстрировали полет с выключенными двигателями. Ту-160 был дорогим самолетом, по плану, их должны были изготовить сто штук.
Изготовление этих самолетов было дорогим занятием. Только две страны в мире могли себе позволить такое. И, как рассказывает сам Дейнекин, однажды он затеял разговор о том, чтобы часть средств, которые идут на изготовление хоть одного ракетоносца, отдать Дальней авиации на строительство квартир для летного состава. На что ему сказали, что мы не можем менять плановых заданий партии и что наши металлургические предприятия, оборонная промышленность должны производить самолеты. А уж после думать, как обустроить людей.
В 1992 году первые самолеты этого типа поступили на вооружение 1‑й тбап ВВС России, базировавшегося на авиабазе Энгельс. К концу 1999 года в составе подразделения насчитывалось шесть самолетов Ту-160, еще несколько машин в стадии постройки находилось в Казани.
После распада СССР на территории независимой Украины на аэродромах Узин и Прилуки осталось 19 самолетов Ту-160, абсолютно не вписывающихся в оборонительную доктрину этой страны.