Те м временем основанный в Тифлисе союз русских клириков и мирян, считая восстановление автокефалии Груззинской Церкви фактом свершившимся и не желая выходить из юрисдикции Русской Церкви, обратился 27 марта 1917 года в Святейший Синод с просьбой основать в Закавказье Русский Экзархат, в который бы вошли все русские приходы и те, которые пожелают быть в подчинении Русской Православной Церкви. В ответ на эту просьбу 14 июля 1917 года были изданы временные правила об управлении приходами на Кавказе, сохранившими верность Церкви Русской. Епископом в Тифлисе был назначен Феофилакт. Однако грузинские иерархи были против изъятия из ведения Католикосата негрузинских приходов, и епископ Феофилакт вскоре был удален из Грузии. Назначенный в качестве Экзарха Кавказского митрополит Кирилл не был даже допущен в столицу Грузии.
Произошел разрыв молитвенного общения между двумя Церквами, который продолжался 25 лет, вплоть до избрания Патриарха Всероссийского Сергия. Это избрание послужило для Святейшего Католикоса Грузии добрым предлогом к возобновлению сношений с Русской Церковью по вопросу об автокефалии. Поздравляя телеграммой Сергия со вступлением на Патриарший престол, Святейший Каллистрат выразил желание и вместе с тем надежду, что отныне Православные Церкви-сестры будут жить в мире и общении между собой, согласно работая на ниве Христовой во славу Божию. В ответ на эту телеграмму Патриарх Сергий направил в Тифлис в качестве своего представителя архиепископа Ставропольского Антония – для всестороннего выяснения на месте дела – и дал ему поручение при благоприятном случае вступить от лица Патриарха и всей Русской Православной Церкви в евхаристическое общение со Святейшим Католикосом и подведомственным ему духовенством. Давно желанное примирение двух Церквей состоялось в воскресенье 31 октября 1943 года. В этот день в древнем кафедральном соборе Тбилиси торжественно совершал Божественную литургию Святейший Католикос Каллистрат в сослужении представителей грузинской иерархии и грузинского духовенства, а вместе с ними служил и приобщался Святых Христовых Таин русский архиепископ Антоний.
Прибыв в Москву, архиепископ Антоний доложил Святейшему Патриарху и Священному Синоду о своих переговорах в Тбилиси, благополучно завершившихся совместным евхаристическим служением. Заслушав доклад, Священный Синод под председательством Святейшего Патриарха Сергия вынес определение:
«Ввиду того, что Святейший Пат риарх, Католикос Грузии, от лица грузинской иерар хии, клира и паствы засвидетельствовал неизменную решимость Грузинской Церкви как в прошлом, так и в настоящем и будущем пребывать в православной вере, переданной святыми апостолами и святыми отцами, хранить и соблюдать каноны церковные, “принимать, яже они прияша, и отвращаться всего, ихже тии отвратишася”, признать:
…молитвенное и евхаристическое общение между обеими автокефальными Церквами-сестрами, Русской и Грузинской, к нашей общей радости, восстановленным;
…просить Святейшего Патриарха, Католикоса Грузии, приняв православные русские приходы в Грузинской ССР в свое архипастырское окормление, предоставить им сохранять в своей богослужебной и приходской практике те порядки и обычаи, которые они наследовали от Русской Церкви;
…просить Святейшего Патриарха-Католикоса принимать к своему разрешению церковные дела и православных русских приходов, находящихся в Армении, которые хотя и проживают вне пределов Грузинской ССР, но по дальности расстояния и другим подобным внешним причинам затрудняются обратиться к подлежащей русской церковной власти».
О состоявшемся признании автокефалии Грузинской Православной Церкви и о восстановлении с ней молитвенного и евхаристического общения известительной грамотой Патриарха Сергия были уведомлены и прочие Автокефальные Православные Церкви.
Согласно Положению, принятому в 1945 го ду за подписями Католикоса-Патриарха всея Грузии Каллистрата и всего епископата Грузинской Православной Церкви, законодательная и высшая судебная власть принадлежит Церковному Собору, который состоит из духовенства и мирян и созывается Католикосом-Патриархом по мере необходимости. Католикос избирается Церковным Собором путем тайного голосования и дает Собору отчет в управлении. При Католикосе-Патриархе действует Священный Синод, состоящий из правящих епископов и викария Католикоса.
Церковной жизнью епархии, подразделяемой на благочиннические округа, руководит епископ. Приходом управляет Приходской Совет, в состав которого входят все члены причта и не менее трех представителей мирян, избранных Приходским Собранием на трехлетний срок. Председателем Приходского Совета является настоятель храма.
В Мцхете с 1969 года функционирует Духовная семинария, а с 1988 года в Тбилиси – Духовная академия.
Богослужение совершается на грузинском и славянском языках. В Сухумо-Абхазской епархии богослужение совершается и на греческом языке (частично).