В 1939 году, к началу войны, Толкину исполнилось сорок семь лет, и он был уже непригоден для военной службы — призыву подлежали мужчины от восемнадцати лет до сорока одного года. Тем не менее он стал дружинником противовоздушной обороны. Вероятно, это произошло в 1940 году, когда стало понятно, что в качестве специалиста по криптографии он не требуется. Нагрузка в университете резко выросла, не в последнюю очередь из-за необходимости пересмотреть программу по английскому языку для тех, кто получал «военную степень» перед уходом в армию. И все же он сумел завершить долгое предисловие к «Беовульфу» Кларка Холла (книга вышла в июле 1940 года) и получил за него авансовый платеж. С середины 1940 года и весь 1941 год Толкин стабильно работал над «Властелином колец», а Британия раз за разом подвергалась жестоким авианалетам на гражданские объекты. Оксфорд и Кембридж, впрочем, избежали разрушений.
Толкин вел повествование без определенного плана: очертания романа, сюжетные линии и роль героев открывались перед ним в процессе сочинения. К январю 1942 года Братство Кольца добралось до Лотлориэна. Из-за нехватки бумаги в военное время Толкин часто писал черновик карандашом, стирал и переписывал, а затем начисто писал уже чернилами.
История виделась ему все четче, и за неустанным переписыванием черновиков он к середине 1942 года достиг Изенгарда, где его озадачило появление палантира, — впоследствии он признает его одним из семи Видящих камней Нуменора. Параллельно ему удалось перепроверить свой перевод «Баллады об Аотру и Итрун», написать «Лист кисти Ниггля» — аллегорию, в которой, кажется, выражена тревога, возникшая из-за трудностей с завершением «Властелина колец» и многочисленных научных проектов (и «Баллада», и «Лист» выйдут в 1945 году), обсуждал с издательством «Аллен энд Алвин» возможность выхода в печать «Мистера Блисса» и «Фермера Джайлса», а еще, как и раньше, писал стихи по разным поводам. Важнее, однако, что он намеревался закончить «Властелина колец» к началу 1943-го. Да, еще Толкины приобрели несушек, чтобы обеспечить себя свежими яйцами, — это были далеко не праздные хлопоты, потому что продукты продавались по карточкам. У писателя прибавилось нудной работы, на этот раз в области птицеводства.
В 1943 году он начал редактировать, а потом переводить очередную среднеанглийскую поэму, «Сэр Орфео», и уже на следующий год преподавал ее будущим офицерам — слушателям академических курсов в Оксфорде. К тому времени его сын Майкл уже успел отличиться в рядах Королевских военно-воздушных сил и был комиссован после неудачной битвы за Дьеп, а младший сын, Кристофер, проходил начальную подготовку, тоже в военно-воздушных силах. В апреле 1944 года Толкин вернулся к «Властелину колец», полный решимости дописать книгу в перерывах между обучением студентов и курсантов, административными обязанностями и службой в противовоздушной обороне. К маю Фродо и Сэм дошли до Итилиэна у границ Мордора. Черновики писатель читал товарищам по клубу «Инклингов» Чарльзу Уильямсу и Клайву Льюису — последний прослезился, когда слушал главу «Выбор мастера Сэмвайса». Казалось, окончание книги не за горами, и Толкин начал все чаще засиживаться допоздна, однако на самом деле было пройдено лишь две трети пути. В какой-то момент работа застопорилась на несколько месяцев, потом месяцы превратились в годы.
Война с Германией окончилась 7 мая 1945 года, а через неделю скоропостижно скончался Чарльз Уильямс, друг и доверенное лицо Толкина. Спустя месяц с небольшим Толкина избрали мертонским профессором английского языка и литературы, что удвоило его нагрузку как лектора на целый год, пока ему не нашли замену в предыдущей должности.
В конце 1945 года он начал писать философский роман «Записки клуба „Мнение“», где темы «утраченного пути» получили развитие в форме дискуссий, основанных на беседах и характерах «Инклингов». Это странная книга в нескольких жанрах — на нее в равной степени повлияли схоластические диспуты средневековой поэмы «Сова и соловей» (около 1189–1216) и сумасбродный, нетрадиционный роман Sartor Resartus (1836) Томаса Карлейля. «Клуб „Мнение“» упорно отходит от ведущей темы, нелинейное повествование продвигается благодаря крайне своеобразным отступлениям. Например, архивариус клуба Николас Гилдфорд в какой-то момент делает забавное замечание, что «Луна очень ограниченна (!)».
«Записки клуба „Мнение“» вернули Толкина к рассказу «Падение Нуменора». Почувствовав вдохновение, он сочинил новые стихи и пересмотрел старые, придумал очередной язык — адунайский, а также иначе взглянул на погружение Нуменора под воду, написав «Затопление Анадунэ». Все это, скорее, было уклонением от «Властелина колец».