В Чикаго Роджерс привлек к работе многих своих коллег, и они с энтузиазмом сотрудничали с ним, набирая эмпирическую базу, необходимую для подтверждения ценности разрабатываемых им методов. Они помогли ему также продвинуться в его деятельности, изучая условия и процессы терапевтического изменения, исследуя другие возможные области применения его терапии. Среди этих коллег были Джон Ватлер, оказавший помощь в оценке терапевтической эффективности и расширивший теоретические положения, Джон Шлайн, разработавший вариант сокращенного курса клиент-ориентированной терапии (задолго до того он интересовался сокращением продолжительности лечения для всех типов психотерапии), Эжен Гендлин, продолжавший работать над совершенствованием условий терапевтического процесса, Томас Гордон, применивший идеи клиент-ориентированной терапии в образовании и воспитании детей, Лаура Райс и Джеффри Барретт-Леонард, продолжившие разработку прикладных гуманистических аспектов теории, Нат Раскин и Юлиус Симан, продолжившие работу Роджерса в иной академической и практической среде.
В годы, проведенные в Чикаго, работа Роджерса подвергалась нападкам как со стороны психологов — приверженцев других направлений, так и непсихологов, которые усматривали опасность в том, что практикой психотерапии занимаются психологи. Психологи с его собственного факультета неоднозначно относились к теориям и исследованиям Роджерса, к его терапевтическим методам, а психиатры Чикагского факультета психиатрии были крайне раздражены деятельностью Консультативного центра. Психоаналитики дружно критиковали идею Роджерса о свободном и осознающем себя как личность индивиде, полагая, что эта концепция отказывает человеку не только в защитных механизмах, но даже в обычном нормальном контроле. Как-то раз, вернувшись с очередного публичного выступления в психоаналитической клинике Менингера, Роджерс сказал, что его концепцию полноценно функционирующей личности определили как рецепт производства психопатов. В те же чикагские годы широкую известность получили нелицеприятные карикатуры на тему принятых в клиент-ориентированной терапии методов ответных реакций со стороны терапевта В клиент-ориентированной терапии врач не интерпретировал поведение больного, не старался облегчить наступление инсайта, не предлагал совет, не высказывал похвалу или осуждение, не затрагивал тем, помимо тех, которых касался сам клиент. Роль терапевта состояла лишь в принятии и прояснении утверждений самого клиента; часто врач практически просто повторял их. Высмеивая эти, подобные эху, повторения высказываний клиента терапевтом, критики задавали вопрос, насколько такое простое подражание является подходящим способом для обеспечения благополучия клиента. В действительности такое недирективное повторение ответов имело целью прояснить смысл и чувства, скрывающиеся в реакциях клиента. Этот метод рассматривался как сущность терапии, ее эффективность. Элия Портер, один из ранних сотрудников Роджерса, написал инструкцию для терапевта, которая даже сегодня может служить образцовой коллекцией методически правильных реакций на выражения чувств клиентом. Во многих современных программах клинического обучения супервизоры до сих пор следуют примерам, построенным по образцу таких ответов, в настоящее время называемых упражнениями в методике активного слушания. В конце концов Роджерс пришел к критике стилизации реакций терапевта, говоря о том, что это неизбежно порождает рутину в терапевтическом взаимодействии и в корне не соответствует его принципам: спонтанности и аутентичности.
В 1965 году Ивретт Шостром показал свой фильм, который он снял в сотрудничестве с Карлом Роджерсом, Фредериком Пирлзом и Альбертом Эллисом. В фильме показывался терапевтический сеанс, проводимый каждым из этих популярных психотерапевтов с электронным пациентом по имени