С падением в 1392 году Суздальско-Нижегородского княжества Суздаль навсегда сходит с политической арены. Его жизнь замирает. Обрушившийся в 1445 году древний собор более восьмидесяти лет стоит в развалинах. Лежавший в стороне от больших торговых путей город с его многочисленными монастырями остается лишь крупным религиозным центром, с которым, как и с Владимиром, связаны культурно-политические традиции и исторические воспоминания Москвы. Церковники усиленно создают новые «святыни», открывают «мощи» местных «угодников» для привлечения темного верующего люда. В XV–XVI веках монастыри обогащаются земельными пожалованиями московских государей и знати. Их владения обступают город со всех сторон. Большие земельные площади на его окраинах и называются по имени монастырей — Андреевская сторона, Борисовская сторона, Димитриевская сторона и т. д. В монастырях скапливаются богатые вклады; их ризницы превращаются в сокровищницы драгоценных произведений ювелирного искусства, являющихся ныне гордостью ряда музеев. Уже в первой половине XVI века в Покровском, Ризположенском и Спасо-Евфимиевом монастырях создаются монументальные каменные постройки. Возрождение каменного строительства в Суздале было связано не только с ростом экономического могущества крупных монастырей, но отражало и общий подъем роли городов и рост городского ремесла, в том числе и строительного дела. В Суздале работают московские зодчие, организующие здесь, на берегах Каменки, кирпичное производство, обучающие суздальских строителей. В архитектуре Суздаля XVI века столичные приемы объединяются с древними суздальскими мотивами, определяя ее своеобразный характер.
Церковное значение города поддерживается тем, что с XIV века он является центром Суздальской епископии, одной из богатейших феодальных организаций, возведенной в конце XVI века в степень архиепископии. Епископский двор помещался в кремле около перестроенного собора, где была построена и новая каменная домовая церковь епископа.
В XVI веке поселки городского люда распространяются и к западу от кремля, за Каменку, где был ряд монастырей. Самый кремль имел теперь пятнадцать башен. На его небольшой территории было еще семь деревянных церквей, пять из которых располагались у его восточного вала. Вместе с собором, остававшимся крупнейшим зданием города, шатры крепостных башен и высокие силуэты кремлевских деревянных церквей образовали архитектурное ядро Суздаля.