Поэма начинается в самой середине пути Энея. Он плывет на запад, между Сицилией и северным берегом Африки — тем, где как раз сейчас финикийские выходцы строят город Карфаген. Здесь-то и налетает на него страшная буря, насланная Юноной: по ее просьбе бог Эол выпустил на волю все подвластные ему ветры. «Тучи внезапные небо и свет похищают у взгляда, / Мрак на волны налег, гром грянул, молнии блещут, / Неизбежимая смерть отвсюду предстала троянцам. / Стонут канаты, и вслед летят корабельщиков крики. / Холод Энея сковал, вздевает он руки к светилам: / «Трижды, четырежды тот блажен, кто под стенами Трои / Перед очами отцов в бою повстречался со смертью!..»
Энея спасает Нептун, который разгоняет ветры, разглаживает волны. Проясняется солнце, и последние семь кораблей Энея из последних сил подгребают к незнакомому берегу.
Это Африка, здесь правит молодая царица Дидона. Злой брат изгнал ее из далекой Финикии, и теперь она с товарищами по бегству строит на новом месте город Карфаген. «Счастливы те, для кого встают уже крепкие стены!» — восклицает Эней и дивится возводимому храму Юноны, расписанному картинами Троянской войны: молва о ней долетела уже и до Африки. Дидона приветливо принимает Энея и его спутников — таких же беглецов, как она сама. В честь их справляется пир, и на этом пиру Эней ведет свой знаменитый рассказ о падении Трои.
Греки за десять лет не смогли взять Трою силой и решили взять ее хитростью. С помощью Афины-Минервы они выстроили огромного деревянного коня, в полом чреве его скрыли лучших своих героев, а сами покинули лагерь и всем флотом скрылись за ближним островом. Был пущен слух: это боги перестали помогать им, и они отплыли на родину, поставив этого коня в дар Минерве — огромного, чтобы троянцы не ввезли его в ворота, потому что если конь будет у них, то они сами пойдут войною на Грецию и одержат победу. Троянцы ликуют, ломают стену, ввозят коня через пролом. Провидец Лаокоон заклинает их не делать этого — «бойтесь врагов, и дары приносящих!» — но из моря выплывают две исполинские Нептуновы змеи, набрасываются на Лаокоона и двух его юных сыновей, душат кольцами, язвят ядом: после этого сомнений не остается ни у кого, Конь в городе, на усталых от праздника троянцев опускается ночь, греческие вожди выскальзывают из деревянного чудовища, греческие войска неслышно подплывают из-за острова — враг в городе.
Эней спал; во сне ему является Гектор: «Троя погибла, беги, ищи за морем новое место!» Эней взбегает на крышу дома — город пылает со всех концов, пламя взлетает к небу и отражается в море, крики и стоны со всех сторон. Он скликает друзей для последнего боя: «Для побежденных спасенье одно — не мечтать о спасенье!» Они бьются на узких улицах, на их глазах волокут в плен вещую царевну Кассандру, на их глазах погибает старый царь Приам — «отсечена от плеч голова, и без имени — тело». Он ищет смерти, но ему является мать-Венера: «Троя обречена, спасай отца и сына!» Отец Энея — дряхлый Анхис, сын — мальчик Асканий-Юл; с бессильным старцем на плечах, ведя бессильного ребенка за руку, Эней покидает рушащийся город. С уцелевшими троянцами он скрывается на лесистой горе, в дальнем заливе строит корабли и покидает родину. Нужно плыть, но куда?
Начинаются шесть лет скитаний. Один берег не принимает их, на другом бушует чума. На морских перепутьях свирепствуют чудовища старых мифов — Скилла с Харибдой, хищные гарпии, одноглазые киклопы. На суше — скорбные встречи: вот сочащийся кровью кустарник на могиле троянского царевича, вот вдова великого Гектора, исстрадавшаяся в плену, вот лучший троянский пророк томится на дальней чужбине, вот отставший воин самого Одиссея — брошенный своими, он прибивается к бывшим врагам. Один оракул шлет Энея на Крит, другой в Италию, третий грозит голодом: «Будете грызть собственные столы!» — четвертый велит сойти в царство мертвых и там узнать о будущем. На последней стоянке, в Сицилии, умирает дряхлый Анхис; дальше — буря, карфагенский берег, и рассказу Энея конец.