Расписанный Дионисием собор Ферапонтова монастыря посвящен рождеству Марии, которая в то время почиталась покровительницей Москвы. В XIV веке в Болотовском храме преобладающее место занимала легендарная история Марии, ее земная жизнь. Теперь в Ферапонтовском соборе только над входом были представлены сцены из детства Марии (145). В росписи внутри храма преобладают сюжеты, навеянные текстами песнопений в честь Марии. На самых видных местах храма представлены «Покров богоматери», «О тебе радуется» и «Похвала Марии», в которых богоматерь восседает на троне или парит в облаках среди множества поклоняющихся ей людей. На подпружных арках расположены фрески на темы акафистов, в которых исчисляются достоинства Марии; в этих фресках изображаются стоящие по бокам от Марии или от ее иконы фигуры, воздающие ей хвалу, воспевающие ее добродетели. Такое же торжественное предстояние увековечено и в фресках «Учение отцов церкви» и в евангельских притчах, в которых Христос появляется среди учеников. Оно полностью торжествует в композициях нижнего яруса, изображающих вселенские соборы с восседающими в центре царями, патриархом и множеством отцов церкви. В сущности, и в «Страшном суде» на западной стене главное внимание привлекает к себе не сцена суда, а толпа праведников, в нарядных костюмах шествующих в рай. Лишь в приделе, посвященном Николаю, учениками Дионисия представлены были сцены из жизни святого; апсиду венчает его образ, образ строгого и мудрого старца. На столбах храма расположены фигуры воинов, они отличаются исключительной стройностью, изяществом и грацией.
Во фресках Дионисия не встречается ни драматического волнения, как в росписях XIV века (ср. 21, 22), ни духовного подъема, как у Рублева (ср. 120). Фигуры Дионисия всегда сохраняют сдержанное, величавое спокойствие. Большинство их является не действующими лицами, а всего лишь предстоящими в многолюдных сценах, рисующих торжество и славу Марии.
Кисти самого мастера принадлежит фреска над входным порталом «Рождество Марии и ласкание младенца» (145). Несмотря на ее плохую сохранность, в ней ясно заметен отпечаток высокого вдохновенного мастерства и выступает тесная связь Дионисия с традициями Рублева (ср. 122). На высоком ложе возлежит изящная фигура Анны; над ней склоняется служанка, другая подносит ей блюдо. Две другие женщины, переговариваясь друг с другом, несут ей дары; две женщины перед купелью собираются совершить омовенье младенца. Благодаря разнообразию поворотов и жестов фигур в каждой из них тонко передано ее душевное состояние, и это решительно отличает фреску Дионисия от иконы вроде «Положения во гроб» (ср. 33), в котором все фигуры полны одним чувством. Но при всем разнообразии жестов и движений фигур Дионисия во всех них проглядывает и объединяющее их настроение. Служанка склоняется перед Анной, та в свою очередь склоняется перед служанкой; зеркальное отражение последней представляет собой фигура другой служанки с платком на голове; некоторое подобие беседы между Анной и служанкой можно видеть в двух сидящих служанках, тоже как бы беседующих друг с другом. Благодаря тому, что все фигуры склоняют головы друг перед другом, в эту фреску в качестве подтемы вводится мотив поклонения, отсюда и сходство ее с композицией деисуса (ср. стр. 209). Недаром такое изображение деисуса увенчивает портальную фреску.
Взаимоотношения между фигурами выражены во фреске Дионисия в ритме обобщенных силуэтов. Ложе Анны как бы подготовляет наклон всей ее фигуры, угол стола за ее рукой дает опору подносимой ей чаше, стена между сидящими фигурами служит фоном для купели и вместе с тем связывает обе фигуры. Здания за служанкой с младенцем на руках расположены друг за другом, и это вносит в композицию пространственную глубину. Впрочем, все это не нарушает «обратной перспективы», и потому отдельные здания как бы «выходят» вперед из стены. Поэтическую прелесть фрески Дионисия повышают нежнорозовые оттенки одежд на голубом фоне. Все представленное пронизано живым трепетом. Но по сравнению с Рублевым, у Дионисия более сдержанны жесты, успокоенна и уравновешенна композиция.
В другой фреске Дионисию предстояло изобразить самопожертвование женщины, которая отдала бедным свою последнюю монету (146). Христос рассказывает притчу о вдовице, обращаясь к группе стоящих за ним учеников; навстречу ему выступает стройная женщина, протягивает руку и со сдержанной грацией кладет свою лепту в чашу. Как и во многих других фресках Дионисия, в этой композиции сквозит воспоминание о «Троице» Рублева (ср. 27). Дионисий выделил жертвенную чашу на фоне алтаря, и оттого самопожертвование вдовицы приобретает у него глубоко символический смысл. От Рублева идет и то мастерство, с которым Дионисий связал контуры отдельных предметов друг с другом, в частности контур полуоткрытой завесы с краем плащей Христа и вдовицы. Но и здесь, равно как и в примыкающем изображении «Исцеление слепого», в стоящих фигурах больше, чем у Рублева, сдержанного величия и торжественности.