Однако уже здесь он соприкасается с главными темами своего творчества: сатирой, острозлободневной темой свободы человеческого чувства. В начале 40-х гг. Даргомыжский обратился к поэзии Пушкина, создав такие шедевры, как романсы «Я вас любил», «Юноша и дева», «Ночной зефир», «Вертоград», «К друзьям».
Несколько особняком здесь стоит театрализованная бытовая сценка «Мельник», также положившая начало одному из направлений вокального творчества Даргомыжского. Пушкинская поэзия способствовала преодолению влияния салонного чувствительного стиля, стимулировала поиск более тонкой музыкальной выразительности. Все теснее становилась взаимосвязь слова и музыки, обновлялись все средства выразительности, и в первую очередь — мелодия. Музыкальная интонация, фиксирующая изгибы человеческой речи, помогала вылепить реальный, живой образ, а это вело к формированию в камерном вокальном творчестве Даргомыжского новых разновидностей романса. Так, обращение к поэзии Лермонтова вызвало к жизни лирико-психологические монологи («Мне грустно», «И скучно, и грустно»). Все это не только имело высокое самостоятельное значение, но и подготавливало появление главного творения Даргомыжского — оперы «Русалка».
При всех несовершенствах и первые, пусть и не вполне удачные, опыты композитора в оперном жанре: явившаяся первой попыткой воплотить психологическую драму «маленьких людей» «Эсмеральда», поставленная в 1848 году на либретто В. Гюго по роману «Собор Парижской богоматери», и переработанная в оперу кантата «Торжество Вакха», где впервые в рамках масштабного сочинения состоялась встреча с гениальной пушкинской поэзией, тоже были ступенями к «Русалке».
Немаловажную роль в творческой биографии Даргомыжского сыграло заграничное путешествие в конце 1844 г. (Берлин, Брюссель, Вена, Париж). Главный его результат — неодолимая потребность «писать по-русски», причем с годами это стремление все более перекликается с идеями и художественными исканиями эпохи. Такой вояж он повторяет в 1859 году. Варшава, Париж, Лондон, Лейпциг и Брюссель с восторгом принимают сочинения русского композитора, о них одобрительно отзывается Лист.
«Русалка», над которой Даргомыжский работал с перерывами с 1845 по 1855 г., открыла новое направление в русском оперном искусстве, которое затем получило значительное развитие в творчестве Чайковского. Это лирико-психологическая бытовая драма. Самые замечательные страницы оперы — развернутые ансамблевые сцены, где сложные человеческие характеры вступают в остроконфликтные взаимоотношения и раскрываются с большой трагической силой.
Ситуация изменилась в середине 60-х гг. Возобновленная под управлением Э. Направника, «Русалка» имела успех поистине триумфальный, отмеченный критикой как признак того, что «воззрения публики… радикально изменились». Кстати, возобновление оперы стало возможным лишь благодаря случаю. В 1859 году сгорел петербургский оперный театр, а там хранились партитуры опер русских композиторов, в том числе «Русалки». Партитура не была безвозвратно утеряна только потому, что за две недели до пожара ее скопировали перед отправкой в Москву для исполнения на бенефисе певицы Семеновой.
Из более поздних постановок выдающимся был спекталь Мариинского театра 1904 года с Шаляпиным и Собиновым. Партия Мельника в «Русалке» была одной из самых любимых у Ф.И. Шаляпина, он часто исполнял арии из «Русалки» на концертах. В 1910 году на одном из спектаклей дирижер затянул темпы, из-за чего певцу пришлось самому отбивать их ногой, чтобы не задыхаться в ариях. В антракте, видя одобрение режиссером действий дирижера, он в гневе уехал домой. Его вернули в театр, и он допел спектакль, но в прессе разразился большой скандал, в Москву для исправления ситуации пришлось срочно выехать директору императорских театров. В качестве разрешения конфликта Шаляпину было позволено самому режиссировать те спектакли, в которых он участвовал. Так «Русалка» дала начало искусству Шаляпина-режиссера. Она несколько раз ставилась и в Большом театре. Стоит отметить постановку 2000 года (дирижер Марк Эрмлер). За рубежом «Русалка» шла в конце 19 — начале 20 века в Копенгагене, Хельсинки, Праге, Берлине, Париже, Лондоне, Нью-Йорке, Сан-Франциско и Монте-Карло, а позже, после появления в начале XX века «Русалки» Дворжака — только в нескольких странах соцлагеря.