Белокаменный Успенский собор на Городке построен по заказу князя Юрия Дмитриевича Звенигородского в 1417–1422 годах. Строившие собор зодчие руководились теми художественными навыками и приемами, которые сложились в архитектуре Москвы к концу XIV века. Нетрудно заметить их стремление создать единое и ясное по своей природе здание. Храм прост и строг, он не осложнен ни башнями, ни галереями, ни притворами, которые были так характерны для владимиро-суздальского зодчества.
Издали собор выглядит совсем небольшим. Скромно белеет он на вершине холма, словно вырастая из него. Но вблизи храм производит впечатление внушительного сооружения. В действительности же высота его от уровня земли до кровли всего 12,5 метра, при ширине северного фасада 13 метров. Так же, как и церковь Покрова на Нерли, собор на Городке на близком расстоянии кажется выше, чем он есть на самом деле. В этом был особый замысел зодчих. Даже на глаз заметно, что и куб собора, и основные архитектурные элементы (проемы окон, барабан и др.) кверху сужаются. Движение вверх подчеркивают заостренные килевидные завершения порталов и обрамления узких, удлиненных окон. Даже камни, из которых сложен собор, имеют большую высоту, нежели ширину (обычно наоборот).
Звенигородский Успенский собор, по образному выражению художника П. Радимова, напоминает красавца-богатыря в холщовой вышитой рубахе и золотом шлеме. Сохранив простоту и ясность, спокойную величавость и монументальность белокаменных храмов времен Юрия Долгорукого, которые сегодня можно видеть в Суздале, в Переславле-Залесском, Успенский собор на Городке утратил их суровость, тяжеловесность. Зато его создатели многое восприняли от изысканного изящества Дмитровского собора Владимира, легкости церкви Покрова на Нерли, хотя собор на Городке и уступает им в великолепии и богатстве отделки.
Стены собора на Городке украшает тройной резной пояс шириной немногим более метра. Такие же, но более узкие ленты плоской резьбы тянутся на барабане и апсидах. Узор был вырезан на камне уже после его укладки каменных блоков, и он почти не уступает лучшим образцам работы древних мастеров, даже таким уникальным, как в Юрьеве-Польском. Только нет здесь ни львов, ни грифонов и сирен, ни человеческих масок. Их заменил геометрический и растительный орнамент – переплетения стилизованных цветов и стеблей, присущие сербским орнаментальным формам (Москва в это время поддерживала оживленные сношения с Балканами). Украшением собора на Городке являются и его перспективные порталы.
Многочисленные ремонты и поновления отчасти изменили первоначальный облик Успенского собора. Храм сильно пострадал в годы Смутного времени, был разграблен и долгое время оставался поврежденным. Документы XVII столетия свидетельствуют: «…кровля вся сгнила, и в дождевое время бывает капель великая и своды размывает, и церковному строению чинится поруха большая». В 1830 году во время ремонта стены собора были стянуты железными полосами. С западной стороны к собору была пристроена небольшая звонница. Существующий крест на главе собора, превосходный по красоте рисунка, относится к концу XVII века.
Внутри собора поражает его высота. Сверху из восьми окон барабана льется свет, заполняющий все верхнее пространство храма. Как и во владимирских и раннемосковских придворных храмах, в западной части устроены хоры для княжеской семьи. На хоры ведет лестница, проложенная в толще стены.
Для росписи Успенского собора князь Юрий пригласил Андрея Рублева. Прославленный русский художник работал в Звенигороде со своими учениками. Сохранившиеся фрагменты рублевских фресок были раскрыты из-под записей позднейшего времени. На западных гранях восточных столбов уцелели поясные изображения Лавра и Флора (от последней фрески сохранились лишь фрагменты). Ниже этих фресок расположены другие – Варлаам, Иосиф и Пахомий с ангелом, но по мастерству исполнения они уступают верхним фрескам. Известный историк искусства И. Грабарь после их открытия писал: «…кто хочет получить представление о фресках начала XV века, должен ехать отныне в Звенигород… Небывалое сочетание трех цветов, объединенных как трезвучие в музыке, нежность и деликатность оттенков, легкость туше», – вот отличительные особенности этих превосходных произведений мастеров круга Андрея Рублева.
Существующий ныне иконостас относится к концу XVII века. Первоначальный же иконостас Успенского собора был создан в начале XV века Андреем Рублевым. Часть икон, написанных Андреем Рублевым для этого иконостаса, чудом сохранилась и была случайно обнаружена в 1918 году художником-реставратором Г. О. Чириковым.
Три большие иконы, первоначально входившие в состав деисусного чина, были, как обветшалые, сложены в сарае близ Успенского собора. Одна икона служила ступенькой лестницы, а две другие лежали в сарае под поленницей дров… Так был обретен ныне всемирно известный «Звенигородский чин» Андрея Рублева.