Профессиональную карьеру Блантон начал в восемь лет, играя в местном магазинчике на скрипке. Юношей он продолжал работать в родном городе, скорее всего, вместе с матерью. Затем он изучал музыку в колледже штата Теннесси. Здесь он переключился на контрабас (по свидетельству Джона Килтона, трехструнный бас — не вполне обычный инструмент) и играл с оркестром колледжа и другими составами. Джимми вырос в первоклассного басиста — лучшего, нужно сказать, в джазе, хотя едва ли кто-то это понимал. Играл он и на пароходах в районе Сент-Луиса в летний сезон у Фейта Марабла, в ту пору, когда Марабл имел возможность выбирать лучших из местных музыкантов.
Летом 1939 года он играл на балах в гостинице «Коронадо» в Сент-Луисе. Джимми Блантон больше всего на свете любил играть и с готовностью участвовал в джем-сешн в ночных клубах, где хороший контрабасист, готовый играть задаром, ценился очень высоко. Одним из таких клубов заправлял Джесси Джонсон, покровитель музыкантов и влиятельная фигура в черных кругах. Здесь Блантон и играл на джеме, когда заглянул Джонни Ходжес. Ходжес побежал тут же за Стрейхорном, и, послушав Блантона еще раз, они кинулись в гостиницу будить Эллингтона. Эллингтон спустился в клуб, накинув пальто на пижаму, и вскоре предложил Блантону пойти к нему в оркестр. (Такова, во всяком случае, легенда, которую разные люди рассказывают с небольшими вариациями.)
Разумеется, у Эллингтона тогда был контрабасист — Билли Тэйлор. Прежде Тэйлор делил басовую партию с Хейсом Алвисом, и его не должна была беспокоить перспектива выступать на пару с молодым человеком. Но Блантон оказался лучшим джазовым контрабасистом, и сравнение оказалось не в пользу Тэйлора. Временами Тэйлор переключался на тубу, пока наконец, в январе 1940 года, когда оркестр выступал, в кафе «Саутленд» в Бостоне, он не сошел с эстрады посреди выступления со словами: «Не буду я стоять здесь рядом с этим парнем, который играет такой джаз, что мне за себя стыдно».
Это, однако, рассказано со слов Эллингтона, и тот факт, что Тэйлор ушел посреди выступления, наводит на мысль, будто за всей ситуацией стояло кое-что еще. Кути Уильямс однажды заметил: «Не думаю, что Тэйлор и Дюк ладили между собой…Билли был слишком независимым».
За два года, которые Блантон проработал в оркестре Эллингтона, он революционизировал джазовую игру на контрабасе. До него контрабас рассматривали как ритм-инструмент, в задачу которого входило держать ритм и отмечать гармонические переходы. Впрочем, гармоническая нагрузка была несущественной, поскольку большинство составов в то время включали фортепиано, а также гитару или банджо — эти инструменты могли более явно выражать гармонии. Основная функция контрабаса, таким образом, состояла в придании отчетливой остроты граунд-биту. Почти до начала 40-х годов контрабас играл на первую и третью доли такта, чтобы подчеркнуть мерно раскачивающийся свинг, впоследствии названный двудольным (two-beat). Чаще всего на контрабасе брали только тонику и доминанту. К началу 30-х годов, однако, некоторые басисты стали брать все четыре доли такта. Родоначальником этого приема обычно называют Уолтера Пейджа, применившего его сперва в своем оркестре «Blue Devils», а потом в составе Бенни Мотена, в который влились «Blue Devils». Музыканты из «Blue Devils» иногда и называли его «большой четверкой». К середине 30-х годов четырехдольный бит стал стандартным. Беря все четыре доли такта, контрабасист имел возможность сыграть больше нот аккорда, и исполнение арпеджированных аккордов вверх или вниз вошло в систему. Изредка контрабасист брал ноты, не входящие в стандартный аккорд.
Большинство контрабасистов раннего джаза начинали с тубы или геликона и переключились на контрабас только тогда, когда тубы — году в 30-м — вышли из моды. Свой инструмент они по-прежнему считали «басовым», а не «струнным». Джимми же Блантон начал со струнного инструмента, и мыслил он соответственно. Еще ничего не зная о джазовом контрабасе, он уже имел представление о скрипичной технике пиццикато, когда звук извлекается щипком, а не с помощью смычка. Пиццикато, написанные для скрипки, — это не просто ритмика, но и мелодия в обычном смысле слова. Блантон, таким образом, распространил на контрабас представление о том, что струнный инструмент может быть не только смычковым, но и щипковым. Это открытие трудно назвать сногсшибательным — странно лишь, что никто не додумался до этого прежде. Как бы то ни было, к тому времени, когда Эллингтон услышал Блантона, тот исполнял на контрабасе в своих соло мелодии, и не только четвертными нотами, но и восьмыми, шестнадцатыми и т. п. Другими словами, контрабас в его руках звучал как солирующий духовой инструмент. (Природа, помимо прочего, наградила его и исключительно длинными пальцами.)