Как было заведено, в пятнадцать лет юный Дмитрий начал свою «государеву службу», был «стряпчим с платьем» при дворе царя Фёдора Ивановича. Ничем не примечательная придворная служба, так как стряпчих из молодых княжичей насчитывалось несколько сот, они обслуживали царя, несли караулы ночью на «постельном крыльце» царского дворца, выполняли отдельные поручения. Повышения Дмитрий долго не получал, хотя другие стряпчие, выходцы из знатных боярских родов, давно стали стольниками. Пустяшная бесперспективная служба при дворе тяготила.
Только при Борисе Годунове, в начале XVII столетия, князю Дмитрию было пожаловано небольшое поместье под Москвой и его перевели из стряпчих в стольники. Жизнь стала разнообразнее и интереснее. Кроме придворной службы на пирах и посольских приёмах, стольников посылали с поручениями за рубеж, назначали «товарищами» воевод в походах. Когда в Москве были получены известия о появлении первого самозванца, князя Дмитрия призвали в полк, он получил двадцать рублей годового жалованья; впрочем, большая часть жалованья была тут же потрачена на покупку боевого коня. Это первое известие о собственно военной службе будущего полководца.
В 1605 году князь Дмитрий вместе с другими московскими стольниками участвовал в сражении у села Добрыничи и в других боях на литовском рубеже. Это была хорошая военная школа.
Стольником оставался князь Дмитрий Пожарский и в кратковременное царствование Лжедмитрия I, хотя многие другие «княжата» делали при самозванце карьеру. Одним из ста двадцати стольников, состоявших при дворе, был он и при царе Василии Шуйском, причём в числе первых стольников он даже не был поименован. Но Дмитрий продолжал служить старательно и верно, иначе он не умел. Он ждал своего часа.
Когда Лжедмитрий II подступил к Москве, князь Дмитрий остался в столице, в осаде. Осенью 1608 года он получил первое самостоятельное поручение. Тушинские отряды старались перерезать Рязанскую дорогу, по которой шли в Москву обозы с хлебом. Коломенский воевода Иван Пушкин просил помощи. К Коломне поспешила небольшая московская рать во главе с Дмитрием Пожарским. Так, в тридцатилетием возрасте, будущий освободитель Москвы получил свой первый воеводский чин.
Высокомерный Иван Пушкин отказался подчиниться московскому воеводе, которого считал ниже себя по местническому счету. Но Дмитрий Пожарский с одними своими ратниками выступил навстречу тушинцам и наголову разгромил «литовских людей» в селе Высоцком, в тридцати вёрстах от Коломны. В руки победителя попали пленные и обоз с казной и продовольствием. Это была небольшая, но очень нужная победа. Другие воеводы царя Василия Шуйского в это время терпели поражение за поражением, и вдруг — неожиданный успех!
Награды за победу Дмитрий Пожарский опять не получил.
О воеводе вспомнили только через год, осенью 1609 года, когда снова оказалась в опасности Рязанская дорога. На ней разбойничали со своими людьми пан Млоцкий и атаман Сальков, перехватывая обозы с хлебом. Для охраны обозов царь послал на Рязанскую дорогу знатного боярина Мосальского, но гот был разбит и поспешно вернулся в Москву. Атаман Сальков добирался уже до самой Москвы. Думный боярин Сукин, который пытался его разгромить, тоже потерпел неудачу. «Воры» просто перешли на Владимирскую дорогу, имевшую важное стратегическое значение. Князь Дмитрий Пожарский с отрядом дворянской конницы преследовал его и быстро настиг. Несколько часов продолжалась сеча. Почти все казаки атамана Салькова погибли, сам он через несколько дней явился с повинной в Москву. И снова Дмитрий Пожарский не был отмечен. В 1610 году он продолжал оставаться в списке стольников, только переместился из конца списка на тринадцатое место. Более чем скромное положение для тридцатидвухлетнего воеводы, к тому же неоднократно отличавшегося в боях.
Но вотчинами Дмитрий Пожарский всё-таки был награждён: он получил в Суздальском уезде село Нижний Ландех с двадцатью деревнями, семью «починками»
Так он и будет служить родной земле до последних дней своих — «крепко и непоколебимо».
Резкий поворот в жизни Дмитрия Пожарского произошёл, когда он получил назначение воеводой в Зарайск, пост по тому времени очень значительный.