Происхождение жизни. От туманности до клетки

Окисление воды – крайне сложная задача. Окислительно-восстановительный потенциал (его сокращенно называют редокс-потенциалом) бактериохлорофилла а (0,55 V) достаточен для окисления водорода, двухвалентного железа, H₂S и серы. Редокс-потенциал хлорофилла а из цианобактерий выше, около 0,82 V. Однако если окислять воду, отбирая электроны по одному, то первая реакция, превращающая воду в гидроксильный радикал и протон, требует огромного редокс-потенциала в 2,75 V, недоступного ни для каких фотосинтетических пигментов. Поэтому необходим промежуточный переносчик электронов, способный окислить сразу две молекулы воды – редокс-потенциал хлорофилла будет достаточен, только если его равномерно делить на четыре электрона.

Водоокисляющий комплекс – это связанный с фотосистемой II марганец-кислородный кластер. Он содержит четыре иона марганца, меняющих степень окисления от +3 до +4, кроме того, с ним связано по одному иону кальция и хлора (рис. 16.6). Структура этого кластера напоминает элементарную ячейку таких природных минералов, как рансьеит (CaMn₄O₉ × 3H₂O) и других слоистых оксидов марганца, подобно тому как FeS-кластеры окислительно-восстановительных ферментов похожи на ячейку пирита. Существовала гипотеза о происхождении водоокисляющего комплекса от защитного фермента супероксид-дисмутазы, одна из разновидностей которого содержит два иона марганца. Такой примитивный фермент, как предполагалось, мог быть способен к двухэлектронным реакциям – окислению H₂O₂ до кислорода. Окисление воды до H₂O₂ в такой системе было невозможно из-за недостаточного редокс-потенциала хлорофилла. К сожалению, никакого сходства между последовательностями супероксид-дисмутаз и белков фотосистемы II обнаружить не удалось.

Однако было давно замечено, что выделение кислорода в фотосинтезе сильно стимулируется добавлением бикарбонатов (солей HCO_3-). Добавление изотопно меченого тяжелым кислородом ¹⁸O бикарбоната показало, что при освещении в первые секунды выделяется кислород, содержащий только тяжелый изотоп ¹⁸О. Это значит, что водоокисляющий центр переключается на окисление бикарбоната, при этом выделяются кислород и углекислый газ. Кроме того, было обнаружено, что бикарбонат участвует в сборке марганцевого кластера. Водорастворимая форма марганца – ионы Mn²⁺. В физиологических условиях они находятся в клетке в основном в виде марганец-бикарбонатных комплексов, таких как Mn₂(HCO₃)₂²⁺. В процессе сборки марганцевого кластера эти комплексы присоединяются к фотосистеме II. А затем под действием света Mn²⁺ в составе комплексов окисляются ею до Mn³⁺, а бикарбонат – до кислорода и CO₂.

Марганец-бикарбонатные кластеры по своему редокс-потенциалу могут служить донорами электронов для бактериальных фотосистем, при этом происходит окисление Mn²⁺ до Mn³⁺. Это было обнаружено в экспериментах с фотосистемой II пурпурных бактерий, в норме окисляющих железо (Khorobrykh et al, 2007). Из этого можно построить следующую схему происхождения кислородного фотосинтеза (рис. 16.7): сначала, по мере исчерпания железа в океане, предки цианобактерий стали переходить на марганец-бикарбонатные комплексы в качестве источника электронов для фотосинтеза. Затем мутации ФСII привели к тому, что ионы Mn³⁺ (продукт марганец-окисляющего фотосинтеза) стали задерживаться на белке и принимать участие в его работе. Из них собрался примитивный марганец-кислородный кластер, способный проводить фотоокисление HCO^3– до кислорода и CO₂. Эта реакция требует в полтора раза меньше энергии, чем окисление воды, и возможностей бактериальной ФСII для этого практически достаточно. Так у фотосинтезирующих бактерий появился доступ к новому источнику электронов – бикарбонату. По мере того как запасы марганца в океане были израсходованы и осаждены в виде MnO₂, процианобактерии стали переходить на окисление того, что осталось, т. е. бикарбоната. Марганец, который до того был расходным материалом для фотосинтеза, стал катализатором для использования бикарбонатов, и потребность в нем уменьшилась в тысячи раз.

Далее бактериохлорофилл a в составе ФСII был заменен более редокс-активными пигментами, такими как бактериохлорофилл g, а затем и хлорофилл а, для повышения скорости бикарбонатного фотосинтеза. Одновременно совершенствовались системы защиты клеток от выделяемого кислорода. Наконец, по мере истощения запасов СО₂ в атмосфере и бикарбонатов в море, к марганцевому кластеру присоединился ион кальция, повысивший его редокс-потенциал и сделавший возможным окисление воды. Так цианобактерии освоили неограниченный источник электронов для фотосинтеза и увеличили продуктивность всей биосферы в несколько раз (Dismukes et al., 2001).