Наконец, по прошествии полутора лет, Федор Колычев приниял пострижение с именем Филипп. Игумен Алексей отдал его в послушание опытному иеромонаху Ионе Шамину. Инок Филипп продолжил свои труды: он работал в поварне, затем в монастырской кузнице. По совету своего наставника Филипп на время покинул монастырь и удалился в лесной скит, получивший впоследствии название «Филипповой пустыни». Здесь он построил келью, где предавался уединенным молитвам. По прошествии некоторого времени Филипп возвратился в обитель к прежним своим трудам. Около 1548 года игумен Алексей отказался по своей немощи от управления обителью и, с согласия братии, предложил игуменство Филиппу. Филипп направился за поставлением в Новгород, к архиепископу Феодосию; тот рукоположил соловецкого инока в священники и передал ему посох игумена. Правда, к руководству обителью святитель приступил не сразу. По свидетельству Жития, Филипп вновь удалился в свою отдаленную келью и навещал монастырь лишь изредка. Управление обителью принял на себя игумен Алексей, и лишь после его смерти (последовавшей через полтора года) братия уговорила Филиппа занять, наконец, место игумена.
К этому времени, как считают историки, произошли изменения в судьбе его родичей в Москве: после венчания на царство Ивана Грозного (1547 год) Колычевы были прощены и возвращены к управлению страной; двое Колычевых (в том числе дядя Филиппа Иван Умной-Колычев) вошли в Боярскую думу. К тому же времени относится смерть отца Филиппа, Степана Стенстура; святитель вступил в права наследства и потратил все полученные им средства на Соловецкую обитель.
Восемнадцатилетнее игуменство Филиппа в Соловецком монастыре принесло славу и ему самому, и обители, которую он возглавлял. Жизнь Соловецкого монастыря совершенно меняется. По мнению игумена, лишь экономическое процветание может обеспечить обители успешное выполнение своей христианской миссии в далеком северном крае. Монастырь значительно увеличивает добычу соли — главного источника пополнения средств, необходимых для пропитания братии, а также для строительства. Уже в начале своего игуменства Филипп обращается к властям с челобитной, жалуясь на то, что на Соловках «братии прибыло много, а прокормитца им нечем». Царь разрешает увеличить беспошлинную продажу соли с 4 до 10 тысяч пудов. Монастырь получает в свое распоряжение соляные варницы, а также значительные земельные владения на материке. Осваиваются природные ресурсы самих Соловецких островов. Десятки озер соединяются каналами в единую водную систему, главным резервуаром которой становится Святое озеро у самых стен монастыря. Озерная вода стекала в море по водостокам, проложенным под монастырем, вращая на своем пути колеса водяных мельниц. Из канала вода шла также в монастырскую поварню, квасоварню, прачечную. Каналы служили и для осушения болот; в лесах прорубаются просеки, по всему острову прокладываются дороги.
В различных местах острова устраиваются кузницы, кирпичные заводы, кожевенная, гончарная и чоботная мастерские. Игумен организует в монастыре литье колоколов, изготовление свечей и икон. Сооружается каменная пристань; в перегороженной морской губе устраивается садок для живой рыбы. Монастырь обзаводится собственным стадом коров, для содержания которых отводится один из малых Соловецких островов. С материка завозятся и успешно приживаются на острове северные олени.
На благоустройство монастыря игумен тратит значительные личные средства. (Даже уже после отъезда в Москву он присылает в монастырь деньги с наказом завершить начатое им устройство прудов и запруд.) Как рачительный хозяин Филипп заботится о дальнейшем процветании обители: он приглашает на монастырские земли крестьян, дает им льготы, помогает прижиться на новом месте, а затем неукоснительно собирает положенные оброки, расширяет морской промысел.
Общежительный устав соблюдается при нем без каких бы то ни было послаблений. Однако Филипп отнюдь не стремится к особой строгости и излишнему аскетизму. Быт монахов, условия их жизни значительно облегчаются: при Филиппе, с удовлетворением отмечает соловецкий летописец, в рационе иноков появляются «шти с маслом да и разные масленые приспези, блины и пироги и оладьи, и крушки рыбные, да кисель, да и яишница стали в монастырь возить огурцы и рыжики».
Разворачивается небывалое каменное строительство. В 1552 году началось строительство каменного храма Успения Божьей Матери с трапезной и палатами. В 1558–1566 годах возводится грандиозный Спасо-Преображенский собор, значительно превосходящий по высоте Успенский собор московского Кремля. Начинается составление знаменитой Соловецкой библиотеки, превратившейся со временем в одно из самых значительных книжных собраний страны. В целом монастырь становится крупнейшим культурным, религиозным и экономическим центром русского Севера.