Однако в 1382 году ханства на Волге и Доне вновь объединились под рукой Тохтамыша и снова приготовились к вторжению на Русскую землю; и во время отсутствия Дмитрия, который оставил оборонять столицу своего племянника, Тохтамыш постарался собрать достаточные силы для нового похода, поскольку его армия была почти полностью уничтожена на Куликовом поле. Татары обрушили внезапный удар на приграничные области империи и дошли до Москвы, хорошо укрепленной крепостными стенами и железными воротами. Но отсутствие князя и пугающие известия о массовой резне и разорении, совершаемых татарами на пути, поселили в горожанах такой страх и тревогу, что многие из них вместе с митрополитом Киприаном покинули родной город; и как только небольшой гарнизон, вынужденный капитулировать перед безбожными врагами, которые торжественно поклялись оставить их в живых, открыл ворота и впустил неприятельские войска, Тохтамыш тут же предал город огню, а его татары расправлялись с каждым, кто попадался им на глаза, так что лишь немногим удалось спастись поспешным бегством. После разрушения Москвы хан принудил великого князя выплатить дань, от которой Дмитрий освободил страну ценой пролитой крови, а также потребовал выкуп за останки погибших русских, чтобы близкие смогли похоронить их по-христиански. Тохтамыш вернулся в Орду, а разоренные бояре и горожане принялись отстраивать Москву; однако они получили от Дмитрия множество значительных привилегий в награду за понесенные от врага потери и как признание их патриотических трудов. В политические планы князя входило создать могущественное дворянство, которое противодействовало бы влиянию купцов и простолюдинов в государстве, поэтому на смертном одре, обращаясь к приближенным с просьбой поддержать и помочь его юному и неопытному сыну, Дмитрий сказал: «С вами я царствовал и побеждал врагов. Вы были не боярами, а князьями земли Русской». Также он упразднил должность тысяцкого Москвы – чиновника, который избирался простым народом, из-за некоего спора, возникшего у него с боярами, и полностью передал управление городом в руки бояр и священников. Митрополит Алексий к тому времени скончался, а его преемник Киприан бросил Москву при приближении татар и бежал ко двору союзников татарских захватчиков и смертельных врагов Дмитрия – изменнических князей Твери, и великий князь назначил на его место другого священнослужителя, вследствие чего возникли разногласия между высшими сановниками русской церкви. В один момент три православных епископа претендовали на митрополичий титул и заявляли о своих правах перед константинопольским патриархом, но спор не разрешился до того момента, пока один из претендентов не умер, а другого не бросил в тюрьму Владимир, сын Ольгерда и киевский князь; высокий пост, который больше уже никто не оспаривал, остался третьему – Киприану, в 1390 году вернувшемуся в Москву, где его торжественно принял великий князь. Но сам Дмитрий не смог справиться с бедствиями и унижениями, которые терзали его страну и престол в последние годы его правления; и, пав жертвой меланхолии и отчаяния, он испустил дух 19 мая 1389 года в возрасте тридцати восьми лет и был похоронен в московском Архангельском соборе. Его сменил сын Василий, который впоследствии получил ярлык на правление от хана Тохтамыша и по восшествии на престол принял царский титул; и перед самой смертью Дмитрий дал ему множество советов о том, как править справедливо и великодушно и давать народу умеренную свободу.
В 1392 году Борис, сын Дмитрия III и последнего князя Владимира или Суздаля, уступил свое княжество Василию по горячим просьбам своих бояр, желавших объединить все российские княжества в одной сильной и могущественной империи, а сам ушел в монастырь, где в покое и окончил свои дни. В то же время его примеру последовал Олег, князь Рязанский, который после вторжения Тохтамыша примирился с Дмитрием и в течение нескольких лет жил в тесном союзе с Москвой. Михаил, князь Тверской, столь давний и заклятый недруг Дмитрия, тоже скончался через несколько месяцев в монастыре, и с ним сошла на нет сила его княжества, хотя несколько лет оно еще сохраняло номинальную независимость.