После гибели самозванца Иван Мартынович решил стать покровителем молодой вдовы Марины Мнишек и ее сына. Он пообещал, что во что бы то ни стало посадит их на царский престол. Свою законную жену Заруцкий постриг в монахини, а сына назначил стольником при дворе «царевича» Ивана Дмитриевича. Однако его планы по возведению на трон польской шляхтянки не понравились многим бывшим тушинцам, особенно Д. Т. Трубецкому. Тогда Заруцкий с казаками забрал Марину с сыном и отвез их в Тулу. В это время по призыву Ляпунова городовые воеводы начали формировать первое ополчение. Иван Мартынович решил примкнуть к нему, надеясь таким образом воплотить свои планы в жизнь.
Удача сопутствовала ополченцам. В начале апреля им удалось отбить у поляков Белый город, в то время — окраинную часть Москвы. На его территории и образовался военный лагерь. Поскольку под началом Заруцкого находилось несколько казачьих отрядов и сам он был достаточно опытен в военном деле, на Совете всей рати его избрали одним из трех членов временного правительства. В нем он занял второе место после Трубецкого, так как в Тушине носил боярский чин.
Однако очень скоро оказалось, что раздачей земель, выплатой жалованья и наведением в войске порядка руководит П. П. Ляпунов. На стороне рязанского воеводы были представители городов, от которых зависело материальное обеспечение ополченцев, поэтому даже вопрос о кандидатуре будущего государя оказался в компетенции Прокопия Петровича, а он был категорически против Марины Мнишек и ее сына.
Осознав, какую опасность для реализации его планов представляет Ляпунов, Заруцкий решил избавиться от него. Бывший атаман без труда смог настроить казаков против рязанца, сфабриковал подложную грамоту, компрометирующую Ляпунова, и с помощью своих сторонников лишил воеводу жизни.
Добившись своего, Иван Мартынович восторжествовал, но тут оказалось, что ополчение начало распадаться на глазах. От прежнего состава в Белом городе осталось не более трети. Правда, Заруцкого это не слишком обеспокоило, поскольку реальная власть в военном лагере оказалась в его руках. Он тут же присвоил себе часть дворцовых земельных владений и поместья московских бояр, позволил соратникам грабить мирное население и обогащаться за его счет. Разбоями занялись и рядовые казаки, которые затем пропивали и проигрывали в карты награбленное имущество. В подмосковном лагере воцарились хаос, беззаконие и бесчинства. С огромным трудом Д. Т. Трубецкой поддерживал минимальную дисциплину и заставлял выполнять главную задачу — бороться с поляками.
В это время польский король решил активизировать свою деятельность. Сначала он отправил на помощь московскому гарнизону П. Сапегу, который смог доставить в город продовольствие, выбил ополченцев из Алексеевской башни и даже захватил часть крепостных стен Белого города у Тверских ворот. Кроме того, он выжег Замоскворечье, в котором у ополченцев было несколько острогов.
В конце осени к столице подошел отряд под командованием гетмана Хоткевича и начал осаду Белого города. Очень скоро у ополченцев закончились боеприпасы и продовольствие. На помощь им вновь пришли троице-сергиевские монахи, приславшие порох и свинец вместе с монастырскими слугами.
От полного разгрома ополченцев спасли начавшиеся холода. Хоткевич отошел в подмосковное село Рогачево, где занялся сбором продовольствия в окрестных населенных пунктах. Сапега умер, находясь в Московском Кремле, а его воины потребовали значительную плату за свою службу. Поскольку денег в казне давно не было, то им отдали корону, подаренную императором Максимилианом Ивану Грозному, недоделанную корону Марины Мнишек, царское седло с отделкой из золота и драгоценных камней, несколько царских шапок, а также скипетр и державу-яблоко. Последние царские регалии входили в число особо ценных вещей, находившихся в царской казне.
Ободренные помощью короля Сигизмунда, бояре решили переманить на свою сторону воевод наиболее крупных городов — Ярославля, Костромы и Владимира. Они отправили туда своих людей с грамотами, в которых всячески хулили ополченцев, называя их крамольниками и грабителями, вносящими в государство смуту. Однако под этими грамотами не было подписи патриарха Гермогена, которого многие считали своим вдохновителем и лидером, поэтому московские грамоты не произвели впечатления на ярославцев, костромичей и владимирцев. Они сохранили верность освободительному движению.