Карьера человека всаднического сословия начиналась обычно с военной службы, но Светонию это было не по душе: Плиний выхлопотал ему должность войскового трибуна, но Светоний попросил передать ее одному из своих родственников (
В 117 г. воина Траяна сменяет у власти ученый Адриан, любитель и ценитель наук и искусств. Для Светония неожиданно открываются возможности выгодной придворной службы. Он поступает в императорскую канцелярию «по ученым делам» (a studiis), ему поручается надзор за публичными библиотеками (a bibliothecis) и, наконец, он получает высокий пост советника «по переписке» (ab epistulis): к нему сходятся отчеты и донесения со всех концов империи, он докладывает о них Адриану, составляет и рассылает на места императорские распоряжения. Придворная служба открыла Светонию доступ к государственным архивам, и он не преминул воспользоваться этим для своих ученых работ: в эти годы он пишет свои жизнеописания двенадцати цезарей и издает это сочинение с посвящением Септицию Клару, начальнику преторианцев при Адриане. По-видимому, Светоний был знаком с Септицием Кларом еще по кружку Плиния и теперь, после смерти Плиния, нашел в нем нового покровителя. Посвящение до нас не дошло, так как начало сочинения Светония в рукописях утрачено.
Но придворная карьера Светония была недолгой. В 122 г. по приказу императора Адриана, объезжавшего в это время западные провинции, он был уволен. Спартиан, биограф Адриана, пишет об этом так: «Септиция Клара, начальника преторианцев, Светония Транквилла, заведующего перепиской, и многих других он сменил за то, что они вопреки его приказу вели себя с женой его Сабиной вольней, чем это допускало уважение к императорскому дому» («Адриан», 11, 3). Совершенно ясно, что упоминание о Сабине, нелюбимой жене Адриана, здесь не причина, а повод; настоящая же причина связана с какой-то глухой придворной интригой и нам не известна. Светонию в это время было около 50 лет. О его дальнейшей жизни мы ничего не знаем; но, судя по количеству им написанного, прожил он еще долго и умер, быть может, около 140—150 гг. н. э.
«Суда» перечисляет заглавия целого ряда сочинений Светония, не дошедших до нас. Это: 1) «О детских играх у греков»; 2) «О зрелищах и состязаниях у римлян», 2 книги; 3) «О годе у римлян»; 4) «О книжных знаках»; 5) «О “Государстве” Цицерона» — полемика против александрийского грамматика Дидима, написавшего при Антонии книгу против Цицерона; 6) «О названиях и предметах одежды, обуви и всякого рода покровов», или, как короче цитирует Сервий, «О видах одежды»; 7) «О брани или ругательствах и о происхождении каждого»; 8) «О Риме и римских обычаях и нравах». Кроме того, из других источников известны названия нескольких сочинений, пропущенных «Судой»: 9) «О царях» в 3 книгах — о царях Европы, Азии, и Африки; это сочинение в IV в. перелагал в стихи Павлин Ноланский; 10) «Об общественных должностях» — упомянуто Присцианом; 11) «О знаменитых блудницах» — цитируется Иоанном Лидийцем; 12) «О телесных недостатках» — упомянуто Сервием; 13) «О разных предметах» — одна цитата на грамматическую тему сохранена Харисием. Может быть, эти столь разнотемные трактаты были как-то циклизированы: высказывалось предположение, что сочинения 2, 3, 6, 8 могли составлять части большой работы «Рим», а сочинение 12 и какие-нибудь другие входить в «Луг», загадочное энциклопедическое сочинение, приписанное Светонию средневековыми авторами; но это лишь гипотезы. Некоторые из этих сочинений дошли до нас в поздних отрывочных извлечениях; из них видно, что трактаты «О детских играх» и «О ругательствах» были написаны Светонием по-гречески.