«Жук в муравейнике» состоит из дневниковых записей Максима Каммерера, по-видимому написанных за четыре дня в июне [21] 78 года, и рассказа в рассказе, состоящего из фрагментов отчета, представленного Максиму одним из его бывших сотрудников летом [21] 63 года. Во внешнем повествовании речь идет о попытках Максима проследить за этим самым бывшим сотрудником, неким Львом Абалкиным, который нелегально вернулся на Землю после 18 лет профессиональной деятельности на изученных и неизученных планетах Периферии. У непосредственного начальника Максима, главы могущественного земного Комитета по контролю (КОМКОНа), есть основания полагать, что Абалкин – агент-гуманоид (а не человек), внедренный сверхцивилизацией Странников в «муравейник» человечества, для того чтобы провести некий непонятный эксперимент. До разворачивающейся в романе драмы Абалкин считал себя человеком, несправедливо отправленным работать на Периферии. Его незаконное возвращение на Землю теперь говорит о том, что он узнал о своем нечеловеческом происхождении и предположительно античеловеческой миссии. Максим в дневнике описывает, как Комитет в строжайшей тайне пытается выследить и убить Абалкина до того, как подтвердятся его мрачные, но смутные и недоказанные подозрения. Сюжет усложняется тем, что Максим сам пребывает в неведении о причинах такой настойчивой озабоченности местонахождением Абалкина. В «Жуке в муравейнике» внешнее повествование строится по законам шпионского триллера: по мере того как складываются кусочки пазла, напряжение нарастает, достигая кульминации в сцене со стрельбой, показанной в последней записи дневника Максима.
Что касается внутренней истории, то она, будучи самодостаточным произведением научно-фантастического жанра, отделена от поступательного движения сюжета. В ней рассказывается про один день из жизни разведчика на почти полностью покинутой жителями планете Надежда. Отряд разведчиков возглавляет бывший подчиненный Максима – тот самый Лев Абалкин, тогда многообещающий молодой ксенозоопсихолог и первый человек, успешно сотрудничающий с представителем негуманоидной расы. Напарник Абалкина Щекн – представитель расы голованов, обладающих развитой интуицией, умеющих говорить, но вспыльчивых собакообразных. Внутренняя история – отчет очевидца об операции на планете Надежда, написанный рукой Абалкина и сохранившийся в документах Максима. Он состоит из трех эпизодов и служит материалом для седьмой, 13-й и 18-й глав – это примерно четверть романа. В повествовании Максима преподносится
Полтора десятка лет назад Надежда и ее дикая судьба были на Земле притчей во языцех… <…> Теперь считается твердо установленным, что за свое последнее столетие обитатели Надежды потеряли контроль над развитием технологии и практически необратимо нарушили экологическое равновесие. Природа была уничтожена. Отходы промышленности, отходы безумных и отчаянных экспериментов в попытках исправить положение загадили планету до такой степени, что местное человечество, пораженное целым комплексом генетических заболеваний, обречено было на полное одичание и неизбежное вымирание. Генные структуры взбесились на Надежде. <…>
<…> но тут пришли Странники. Впервые, насколько нам известно, они активно вмешались в события чужого мира. Теперь можно считать установленным, что им удалось вывести подавляющее большинство населения Надежды через межпространственные тоннели и, видимо, спасти [Стругацкие 2000–2003, 8: 17].
В отчете Абалкина устами одного из немногих переживших массовое разрушение планеты и эвакуацию излагается совсем другая версия произошедшего: