После кончины митрополита Фотия великий московский князь Василий II выдвинул епископа Рязанского на митрополичий престол. Великий князь был вынужден бороться в то время с удельными князьями, поэтому святитель Иона считал должным быть рядом с ним, а не уезжать в Константинополь для хлопот по утверждению его в сане митрополита. Обстоятельства сложились так, что в своей стране Иону дважды избирали в митрополиты, а в Константинополе утверждали других, причем греков. В 1448 г. только властью собора русских епископов и великого князя, без согласия Константинопольского патриарха, святитель Иона был избран и посвящен в русские митрополиты, что означало приобретение Русской православной церковью автокефальности. Митрополит Иона благословение Вселенского патриарха получил только после падения Константинополя, в 1453 г., хотя в своей стране реально функции митрополита он стал выполнять с 1431–1441 гг.
Святитель Иона в период острого конфликта между великим князем московским Василием II и князьями звенигородскими и галичскими (особенно Дмитрием Шемякой) в 1425–1453 гг. активно способствовал погашению конфликта, всегда был на стороне московского князя.
В 1451 г. митрополит Иона проявил личное мужество во время осады Москвы ордынцами. Когда в 1451 г. ордынский царевич Мазовше подошел к Москве и осадил ее, великий князь был вынужден удалиться из столицы на Волгу для сбора войска для защиты Отечества. Люди по-разному оценили отъезд князя, тем более что он уехал вместе с семьей. В свое отсутствие в Москве великий князь главными людьми назначил смелого и опытного воеводу – боярина Юрия Патрикеева и митрополита Иону. Они смогли успокоить народ, разъяснили причины отсутствия князя, организовали оборону Москвы. Ордынцы простояли под Москвой 10 дней, сожгли все села и деревни между столицей и подмосковной Коломной и с богатой добычей ушли назад.
Митрополит Иона успешно решал внутренние дела в русской митрополии. В 1451 г. митрополит Иона взял под свое управление Литовскую митрополию. Митрополит Московский Иона умер в глубокой старости в 1461 г. его похоронили в Успенском соборе Кремля. В 1472 г. были обретены его мощи.