Опричнина позволила финансировать новую армию, обязанную и защищать границы, и искоренять ересь и измену. Опричниной называлось также некое гротескное подобие монашеского ордена: Иван называл опричников «братьями». Их непритязательные, строгие одежды и аскетический быт как бы служили моделью той христианской жизни, которую должны были, по мнению царя, вести все его подданные. Опричники имели право арестовывать, вести следствие и осуществлять судебные процедуры. Одетые в длинные черные одежды, похожие на монашеские рясы, опричники разъезжали на вороных конях, к седлам которых были привязаны собачьи головы и метлы: это означало, что они «грызут лиходеев царских и метут Россию».
Прошло совсем немного времени, но произвол, жестокость и садизм опричников уже вселили страх в души подданных и вызвали смешанное с ужасом изумление у иностранцев. Далекие от образцов христианской добродетели, «братья», казалось, демонстрировали то, какие чудовищные беды могут постичь народ, правитель которого попирает законы не только человеческие, но и Божьи. Именно об этом и предупреждал Курбский. Один из ведущих деятелей церкви, митрополит Филипп, выразил те же мысли, но не из безопасной Литвы, а в церковном соборе. В присутствии духовенства и бояр митрополит однажды обратился к самому царю с такими словами: «До каких пор будешь ты проливать без вины кровь верных людей и христиан… Татары и язычники и весь свет может сказать, что у всех народов есть законы и право, только в России их нет…»
Некоторое время Иван IV молчал, не желая портить отношения с церковью, но потом все же приказал схватить митрополита, даже не дождавшись конца проповеди. Филиппа заточили в монастырь, где впоследствии он был задушен.
В 1569 году Иван IV избавился от самого опасного противника, публично обвинив Владимира Старицкого в заговоре и заставив его принять яд. За этим убийством последовал карательный поход на Новгород, заподозренный в поддержке Старицкого и поддержании связей с Литвой. В январе 1570 года царь отомстил городу, дав опричникам полную свободу действий. В течение нескольких недель были убиты и замучены тысячи людей; некогда процветавший город, модель альтернативной Руси, подвергся разорению и опустошению, превратившись в бледную тень себя самого.
Новгородские эксцессы со всей очевидностью показали, что опричная армия выродилась в карикатуру на тот образ избранного для великих свершений воинства, о котором говорил Пересветов. Развращенные и ослабленные собственной безнаказанностью, опричники оказались не в состоянии дать отпор хану Девлет-Гирею, напавшему на Москву в 1571 году и разграбившему город. Тысячи москвичей были угнаны в рабство. После такого разгрома Иван казнил нескольких опричных воевод и объединил свою армию с земской. В следующем году обеим армиям общими усилиями удалось отбросить войско Девлет-Гирея от границ.
Весь эпизод с опричниной демонстрирует крайнюю уязвимость Московского государства именно в тот период, когда оно приняло на себя большой груз ответственности и заявило о своих далеко идущих целях, как мирских, так и религиозных. Московия оказалась не готовой подтвердить свою имперскую и экуменическую мощь, требовавшую наличия внутреннего единства и умения эффективно использовать ресурсы. Главным препятствием на пути к обоим идеалам оставался принцип наследования.
Иван IV приступил к созданию подобия того, что могло бы стать национальным правительством, но, не сумев преодолеть даже первый барьер, судорожно изменил курс на совершенно противоположный.
Парадоксально, что для преодоления удельного менталитета Иван сам учредил не что иное, как огромный, непомерно раздутый удел, на территории которого во имя высшего принципа государства попытался осуществить власть, превосходящую власть любого вотчинного правителя. Мало того, он предпринял попытку соединить государство и церковь, и для достижения христианского идеала начал оргию жестокости и разврата. Почти ни одна из поставленных целей не была достигнута, а население Московии подверглось таким лишениям и невзгодам, что военно-экономический потенциал страны ослаб на несколько десятилетий. Ливонские войны, которые вел царь, не только не принесли прибавления территории, но и лишили Русь плацдарма на Балтике, доставшегося по наследству от Новгорода. Как основатель империи Иван начал многообещающе, но затем из-за чрезмерных имперских амбиций и несбалансированной внутренней политики поставил под угрозу все свои достижения.
Смутное время