27 августа 1841 года иеромонах Феофан был назначен ректором Киево-Софийского духовного училища, которое находилось под непосредственным наблюдением Киевского митрополита Филарета. Но недолго трудился отец Феофан в Киевском училище: 7 декабря 1842 года он был назначен инспектором Новгородской семинарии. Три года иеромонах Феофан был в Новгороде. За это короткое время он успел проявить себя как талантливый воспитатель и прекрасный преподаватель психологии и логики.
Высшее духовное начальство высоко ценило нравственные качества и незаурядные умственные способности иеромонаха Феофана, и потому 13 декабря 1844 года он был переведен в Петербургскую духовную академию на должность бакалавра по кафедре нравственного и пастырского богословия.
Сознавая великую ответственность перед Богом в деле духовного воспитания юношества, отец Феофан стремился действовать на будущих пастырей своей большой добротой, любовью и кротостью. Свой взгляд на духовно-педагогическую деятельность потом он выразил следующими словами: «Воспитатель должен пройти все степени христианского совершенства, чтобы впоследствии в деятельности уметь держать себя, быть способным замечать направления воспитываемых и потом действовать на них с терпением, успешно, сильно, плодотворно. Это должно быть сословие лиц чистейших, богоизбранных и святых». К преподаваемым предметам иеромонах Феофан относился с большим вниманием. Оставив философско-умозрительные методы работы, молодой богослов опирался на опыт аскетический и психологический. Главными после Священного Писания и творений святых отцов источниками его лекций были жития святых и психология.
1 февраля 1845 года отец Феофан был назначен помощником инспектора академии, а с 20 мая по 4 августа 1846 года он исполнял обязанности инспектора. За ревностное исполнение этих обязанностей, засвидетельствованное академическим начальством, иеромонах Феофан был во второй раз удостоен благословения Святейшего Синода, а 25 мая 1846 года — и звания соборного иеромонаха Александро-Невской лавры.
Иеромонах Феофан был глубоко предан важному делу христианского воспитания, однако его влекло другое, а именно — уединенная монашеская жизнь. Его учебная работа соединилась с административными и хозяйственными заботами, к которым не лежала его душа, а поэтому внутренне он не был удовлетворен служебной деятельностью. Дух его стремился в более сродную ему сферу иноческого жития и молитвенного общения с Богом.
Вскоре представился случай к удовлетворению духовных потребностей отца Феофана. 21 августа 1847 года по собственному желанию он был назначен членом Духовной Миссии в Иерусалиме. И 14 октября 1847 года Миссия в полном составе отбыла из Петербурга в Палестину.
Шестилетнее пребывание на Востоке имело для иеромонаха Феофана большое духовное и нравственное значение. Посещая древние обители, он неутомимо изучал писания святых отцов по древним рукописям, знакомился с уставом и житиями древних подвижников восточных обителей и святой Афонской горы.
Молодой аскет вошел в тесную связь с афонскими старцами, которые оказали благотворное влияние на направление его духовной жизни и впоследствии способствовали изданию его сочинений. Здесь, на Востоке, отец Феофан основательно изучил греческий и французский языки, познакомился с еврейским и арабским.
В 1853 году началась Крымская война. 3 мая 1854 года члены Русской Духовной Миссии были отозваны из Иерусалима в Россию. За свои труды в Миссии иеромонах Феофан был возведен 4 апреля 1855 года в сан архимандрита и 12 апреля назначен в Петербургскую духовную академию бакалавром по кафедре канонического права, а через полгода — на должность ректора Олонецкой духовной семинарии.
В исполнении должности ректора семинарии архимандриту Феофану предстояло много дел и хлопот. Олонецкая духовная семинария в это время была еще совершенно не устроена, даже не имела своего здания. Архимандрит Феофан занимается организацией строительства здания для семинарии. Однако главной заботой, отвечавшей высоким стремлениям души отца Феофана, было воспитание учащихся Олонецкой семинарии.
Помимо семинарии на архимандрита Феофана были возложены многие дела по епархии из-за отсутствия Олонецкого архиепископа Аркадия, который был вызван в Санкт-Петербург для присутствия в Святейшем Синоде. Исполняя поручения в этой сфере, он должен был соприкасаться с жизнью и деятельностью приходского духовенства. 17 октября 1855 года отец Феофан определен членом Олонецкой духовной консистории. Архимандрит Феофан заботился об улучшении проповеднической деятельности приходского духовенства и выработал целый ряд мер борьбы с расколом, который утвердился в форме даниловщины, филипповщины, аристовщины и странничества.
В 1856 году архимандрит Феофан был назначен на должность настоятеля посольской церкви в Константинополе. Выбор отца Феофана на столь важный и ответственный пост обусловливался тем обстоятельством, что он был хорошо знаком с православным Востоком и был вполне подготовлен к этой должности.