Первым в 54-й эскадре получил дубовые листья на Рыцарский крест оберлейтенант Ганс «Фипс» Филипп из 4-го стаффеля, за 62 сбитых его удостоили дубовых листьев 24 августа 1941 г. В конце августа германская армия вышла на ближние подступы к Ленинграду. В начале сентября стаффели эскадры перелетели на аэродромы Сиверская и Красногвардейск. Эти два аэродрома оставались основными операционными базами JG-54 на протяжении всех 900 дней эпохальной блокады второй столицы России.
Город, Ленинградская воен- но-морская база и пригороды стали объектами постоянных налетов самолетов люфтваффе. Один из первых крупных налетов немцы предприняли 9 сентября. В этот день истребители JG-54 эскортировали пикирующие бомбардировщики Ju-87 из StG-2, наносившие удар по боевым кораблям Краснознаменного Балтийского флота. 9 сентября — не самый удачный день в истории эскадры: при посадке на поврежденном в бою истребителе разбился кавалер Рыцарского креста командир 5-го стаффеля оберлейтенант Хуберт Мютерих (43 победы, 33 из них на Восточном фронте).
30 сентября эскадра потеряла еще одного кавалера Рыцарского креста — в воздушном бою над Ленинградом был сбит командир III группы гауптман Арнольд Лигниц. Последнее. что видели его «камрады» — это раскрытый купол парашюта, Лигниц опускался прямо в центр города. Скорее всего, Лигница снесло в один из многочисленных рукавов дельты Невы, где он и утонул. Противовоздушная оборона города на Неве становилась сильнее день ото дня.
Контрастом с долговременным «позиционированием» JG-54 в предместьях Ленинграда выглядела быстро меняющаяся обстановка на южном участке Восточного фронта. 1-я танковая группа, в полной мере используя открытые пространства украинских степей, сумела обойти и окружить крупную группировку Красной Армии. В боевых действиях на юге принимали участие две истребительных эскадры люфтваффе — JG-3 и JG-77.
После прыжка из-под оккупированной Варшавы, где стаффели JG-3 базировались накануне вторжения в Советский Союз, летчики 3-й эскадры прикрывали левый фланг группы армий «Юг» — танковые дивизии. наносившие удар в направлении на Киев и Харьков. Перед началом операции «Барбаросса» подразделения JG-77 базировались на аэродромах Болгарии и Румынии. Стаффели 77-й эскадры поддерживали сухопутные войска, наступавшие вдоль побережья Черного моря в общем направлении на Крым.
Наиболее результативным летчиком-истребителем, воевавшим в первые месяцы войны на южном участке фронта, являлся командир JG-3 майор Гюнтер Лютцов. С июня но ноябрь он сбил 83 самолета, для сравнения — все штабное звено (включая Лютцова) записало на счет эскадры 106 побед. 20 июля Лютцов. имевший тогда 42 победы, был удостоен дубовых листьев к Рыцарскому кресту, 11 октября (92 победы) — мечей. 12 октября Лютцов сбил три МиГ-3, а через несколько дней его личный счет перевалил заветные 100 побед. Гюнтер Лютцов стал вторым после Мёльдерса летчиком-истребителем. преодолевшим рубеж в 100 побед в воздушных боях. Лютцов командовал 3-й эскадрой до назначения в августе 1943 г. генерал-инспектором истребительной авиации.