В конце первой трети V в. до н. э., спустя примерно 70 лет со времени основания колонии, Керкинитида обносится крепостными стенами, ее внутренняя территория разбивается на кварталы и застраивается жилыми домами приблизительно одинаковых размеров. Следовательно, понадобился промежуток времени, равный жизни двух-трех поколений колонистов, чтобы накопить необходимые демографические и материальные ресурсы для качественного скачка в развитии Керкинитиды, то есть превращения ее в городской центр. К сожалению, мы располагаем единственным свидетельством о полисе середины V в. до н. э. в «Истории» Геродота [Herod. IV, 55—99]. Не исключено, как полагают С.А. Жебелев и Б.А. Рыбаков, что «отец истории» останавливался в самом городе.
По всей видимости, в 425 г. Керкинитида входила в Афинский морской союз. Во всяком случае, ее имя можно восстановить в сохранившемся во фрагментах до наших дней податном списке за соответствующий год.
На рубеже V-IV вв. до н. э. Керкинитида обносится новым поясом крепостных стен. К тому же времени (около 400 г. до н. э.) относится и письмо Апатория, в котором речь идет об уплате дани скифам, а следовательно, о какой-то форме зависимости полиса от варваров. В такое положение полис мог вновь попасть в результате распада Афинского морского союза, после его поражения в Пелопонесской войне или на ее заключительном этапе.
До середины IV в. до н. э. Керкинитида обладала неограниченными возможностями для расширения своих аграрных угодий. Их размеры определялись, в основном, экономическим потенциалом общины (уровнем агрономии и агротехники, плодородием почвы), естественным приростом населения, притоком дополнительных колонистов и т. д. На основании наших палеоэкономических расчетов площадь аграрных владений Керкинитиды равнялась 8-9 тыс. гектаров. Хора полиса занимала пространство между современными озером Донузлав на северо-западе и озером Кизил-Яр на юге.
Однако такое поступательное эволюционное развитие самостоятельной апойкии было неожиданно прервано территориальными притязаниями Херсонесского государства. Во второй половине IV в. до н. э. все северо-западное побережье Крыма было покрыто густой сетью разнообразных по своему характеру поселений. Их общее количество достигает в настоящее время более 80. Иначе говоря, в указанное время произошло качественное изменение в характере освоения рассматриваемой приморской полосы: от отдельных разрозненных очагов эллинской культуры - до сплошного освоения пространства. Разумеется, такие крупные перемены в судьбе Таврики ставят перед нами важный вопрос: как происходило присоединение Керкинитиды к Херсонесу? К сожалению, это событие не получило никакого отражения в письменных источниках, и нам приходится извлекать информацию только из археологических, отчасти нумизматических, данных. Во всяком случае, на рубеже IV—III вв. до н. э. Керкинитида уже упоминается в присяге Херсонеса как неотъемлемая часть этого полиса.
Из текста Херсонесской присяги, относящейся к рубежу IV—III вв. до н. э., мы узнаем о том, что демократы управляли не всей территорией государства. Какую-то часть ее пространства контролировали «враги народа», которыми предпринимались, вероятно, неоднократные попытки отторжения Керкинитиды и Прекрасной Гавани, что указывает на крайне неустойчивое положение в государстве и существование значительной группы населения, нелояльных к демократам. Речь идет, по существу, о настоящей гражданской войне, которую пережил полис и опасением возникновения которой проникнут весь текст присяги. Реальным археологическим отражением стасиса, возможно, является разрушение целого ряда укреплений и поселений как вблизи самого Херсонеса, так и на его отдаленной хоре, в Северо-Западном Крыму. О том же свидетельствует сокрытие кладов, два из которых были найдены в непосредственной близости от стен Керкинитиды.