В книге 6 рассказывается о том, как Эней прибывает к Кумской Сивилле и просит помочь ему спуститься в подземное царство, чтобы повидаться с отцом. Сивилла предсказывает герою грядущие битвы, ожидающие его в Италии, и требует от него мужества и стойкости.
Чтобы получить доступ в Аид, Эней должен сорвать в дремучем лесу золотую ветвь, глубоко спрятанную в зелени волшебного дерева. С помощью своей матери, богини Венеры, герой находит ветвь, и Харон, перевозчик душ умерших, перевозит его и Сивиллу на своем ветхом челне через подземную реку.
При создании картин подземного царства Вергилий использовал и гомеровские представления, и пифагорейскую теорию переселения душ, согласно которой после длительного очищения души смертных опять, в новом облике, возвращаются на землю, и стоическое учение об огненной природе души.
В подземном царстве Эней встречается с бывшими товарищами по Троянским битвам, видит и Дидону, избегающую встречи с ним. Все изложение проникнуто скорбным сочувствием к человеческим страданиям.
Пройдя через разные области преисподней, Эней и Сивилла попадают в залитые пурпурным светом Елисейские поля. Здесь герой встречается со своим отцом Анхизом и, стоя с ним вместе на высоком холме, созерцает, как души их будущих италийских потомков готовятся подняться на Землю. Перед Энеем и Анхизом проходят и легендарные цари Рима, и герои республики, а вслед за ними, и современники Вергилия, деятели периода принципата во главе с Августом. Анхиз говорит сыну, что Август «вернет на землю Золотое царство Сатурна» и Рим при нем достигнет высшего могущества. К своим далеким потомкам мудрый Анхиз обращается со следующими словами:
Прошедшее и настоящее, легендарная история и живая современность вновь соприкасаются в поэме. Приобщившись к будущему, Эней, полный желания выполнить свой долг, как бы простившись со своим троянским прошлым и связав окончательно свою судьбу с Римом, поднимается обратно на Землю. Здесь ждет его, по словам Сивиллы, «новая Троянская война». Царь Италии Латин, радушно встречающий Энея, готов был бы выдать за него предназначенную ему в жены богами дочь Лавинию, но этому противится царица Амата. Посланная Юноной злобная богиня распри Аллекто разжигает ярость в душе благородного и мужественного Турна — жениха Лавинии, превращая его в послушное орудие «демонических сил». Он собирает италийских вождей для войны с Энеем, троянский герой также ищет себе союзников. Эней отправляется за помощью к царю Эвандру, царствующему на тех холмах, на которых поднимется впоследствии «Вечный Город»; сейчас же в этих местах пасется скот и стоят бедные хижины, покрытые соломой. С восхищением описывает Вергилий скудную, но нравственно чистую жизнь предков.
Кровопролитные сражения между родственными племенами кажутся поэту роковым бедствием, результатом действия мрачных демонических сил. С симпатией относится он к героям того и другого лагеря, скорбя о гибели цветущих юношей: Лавса, Палланта, Ниса и Эвриала.
В то время как Эней находится у Эвандра, его лагерь осаждают враги. Юные герои Нис и Эвриал вызываются известить об этом Энея. Однако вражеский отряд обнаруживает Эвриала в темном лесу по блеску его оружия и захватывает в плен. Притаившийся в чаще Нис осыпает врагов стрелами, но под угрозой смерти Эвриала вынужден выйти из своей засады. Оба друга погибают, и смерть их вызывает глубокую скорбь у поэта: